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Erschienen in: Endocrine 3/2021

02.10.2021 | Review

The AP-1 family of transcription factors are important regulators of gene expression within Leydig cells

verfasst von: Ha Tuyen Nguyen, Mustapha Najih, Luc J. Martin

Erschienen in: Endocrine | Ausgabe 3/2021

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Abstract

Purpose

Members of the AP-1 family of transcription factors are immediate early genes being modulated by different extracellular signals. The aim of this review is to highlight the important roles of AP-1 members in transcriptional regulation of genes important for testicular Leydig cell function and male testosterone production.

Methods

A search of the relevant literature was performed in Google Scholar and NCBI Pubmed for AP-1 members and Leydig cells. Additional information was accessed from references of relevant articles. Only primary data from original peer-reviewed articles was considered for this review.

Results

Different signaling pathways important for Leydig cells’ functions are involved in the regulation of the activity of AP-1 members. These transcription factors participate in the regulation of genes related to different biological processes important for Leydig cells.

Conclusions

We conclude that members of the AP-1 family of transcription factors play critical roles in the regulation of Leydig cell proliferation, steroidogenesis, and cell-to-cell communication.
Literatur
1.
Zurück zum Zitat E.K. O’Shea, R. Rutkowski, P.S. Kim, Cell 68, 699 (1992). E.K. O’Shea, R. Rutkowski, P.S. Kim, Cell 68, 699 (1992).
2.
Zurück zum Zitat Y. Chinenov, T.K. Kerppola, Oncogene 20, 2438 (2001). Y. Chinenov, T.K. Kerppola, Oncogene 20, 2438 (2001).
3.
Zurück zum Zitat R. Eferl, E.F. Wagner, Nat. Rev. Cancer 3, 859 (2003). R. Eferl, E.F. Wagner, Nat. Rev. Cancer 3, 859 (2003).
4.
Zurück zum Zitat W.H. Landschulz, P.F. Johnson, S.L. McKnight, Science 240, 1759 (1988). W.H. Landschulz, P.F. Johnson, S.L. McKnight, Science 240, 1759 (1988).
5.
Zurück zum Zitat T.E. Ellenberger, C.J. Brandl, K. Struhl, S.C. Harrison, Cell 71, 1223 (1992). T.E. Ellenberger, C.J. Brandl, K. Struhl, S.C. Harrison, Cell 71, 1223 (1992).
6.
Zurück zum Zitat P. Angel, M. Karin, Biochim. Biophys. Acta BBA - Rev. Cancer 1072, 129 (1991). P. Angel, M. Karin, Biochim. Biophys. Acta BBA - Rev. Cancer 1072, 129 (1991).
7.
Zurück zum Zitat M. Karin, J. Biol. Chem. 270, 16483 (1995). M. Karin, J. Biol. Chem. 270, 16483 (1995).
8.
Zurück zum Zitat H. Gazon, B. Barbeau, J.-M. Mesnard, J.-M.J. Peloponese, Front. Microbiol. 8, 2686 (2018). H. Gazon, B. Barbeau, J.-M. Mesnard, J.-M.J. Peloponese, Front. Microbiol. 8, 2686 (2018).
9.
Zurück zum Zitat F.J. Rauscher, P.J. Voulalas, B.R. Franza, T. Curran, Genes Dev. 2, 1687 (1988). F.J. Rauscher, P.J. Voulalas, B.R. Franza, T. Curran, Genes Dev. 2, 1687 (1988).
10.
Zurück zum Zitat T. Suzuki, H. Okuno, T. Yoshida, T. Endo, H. Nishina, H. Iba, Nucleic Acids Res. 19, 5537 (1991). T. Suzuki, H. Okuno, T. Yoshida, T. Endo, H. Nishina, H. Iba, Nucleic Acids Res. 19, 5537 (1991).
11.
Zurück zum Zitat R.P. Ryseck, R. Bravo, Oncogene 6, 533 (1991). R.P. Ryseck, R. Bravo, Oncogene 6, 533 (1991).
12.
Zurück zum Zitat T.D. Halazonetis, K. Georgopoulos, M.E. Greenberg, P. Leder, Cell 55, 917 (1988). T.D. Halazonetis, K. Georgopoulos, M.E. Greenberg, P. Leder, Cell 55, 917 (1988).
13.
Zurück zum Zitat Y. Nakabeppu, D. Nathans, EMBO J. 8, 3833 (1989). Y. Nakabeppu, D. Nathans, EMBO J. 8, 3833 (1989).
14.
Zurück zum Zitat T. Hai, T. Curran, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 88, 3720 (1991). T. Hai, T. Curran, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 88, 3720 (1991).
15.
Zurück zum Zitat K. Kataoka, M. Noda, M. Nishizawa, Mol. Cell. Biol. 14, 700 (1994). K. Kataoka, M. Noda, M. Nishizawa, Mol. Cell. Biol. 14, 700 (1994).
16.
Zurück zum Zitat W. Jochum, E. Passegué, E.F. Wagner, Oncogene 20, 2401 (2001). W. Jochum, E. Passegué, E.F. Wagner, Oncogene 20, 2401 (2001).
17.
Zurück zum Zitat E. Passegué, W. Jochum, A. Behrens, R. Ricci, E.F. Wagner, Nat. Genet. 30, 158 (2002). E. Passegué, W. Jochum, A. Behrens, R. Ricci, E.F. Wagner, Nat. Genet. 30, 158 (2002).
18.
Zurück zum Zitat W.J. Boyle, T. Smeal, L.H. Defize, P. Angel, J.R. Woodgett, M. Karin, T. Hunter, Cell 64, 573 (1991). W.J. Boyle, T. Smeal, L.H. Defize, P. Angel, J.R. Woodgett, M. Karin, T. Hunter, Cell 64, 573 (1991).
19.
Zurück zum Zitat C. Abate, S.J. Baker, S.P. Lees-Miller, C.W. Anderson, D.R. Marshak, T. Curran, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 90, 6766 (1993). C. Abate, S.J. Baker, S.P. Lees-Miller, C.W. Anderson, D.R. Marshak, T. Curran, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 90, 6766 (1993).
20.
Zurück zum Zitat H. van Dam, M. Duyndam, R. Rottier, A. Bosch, L. de Vries-Smits, P. Herrlich, A. Zantema, P. Angel, A.J. van der Eb, EMBO J. 12, 479 (1993). H. van Dam, M. Duyndam, R. Rottier, A. Bosch, L. de Vries-Smits, P. Herrlich, A. Zantema, P. Angel, A.J. van der Eb, EMBO J. 12, 479 (1993).
21.
Zurück zum Zitat S.C. Sharma, J.S. Richards, J. Biol. Chem. 275, 33718 (2000). S.C. Sharma, J.S. Richards, J. Biol. Chem. 275, 33718 (2000).
22.
Zurück zum Zitat M. Karin, J. Biol. Chem. 270, 16483 (1995). M. Karin, J. Biol. Chem. 270, 16483 (1995).
23.
Zurück zum Zitat L. M. Robertson, T. K. Kerppola, M. Vendrell, D. Luk, R. J. Smeyne, C. Bocchiaro, J. I. Morgan, T. Curran, Neuron 12, 241 (1995). L. M. Robertson, T. K. Kerppola, M. Vendrell, D. Luk, R. J. Smeyne, C. Bocchiaro, J. I. Morgan, T. Curran, Neuron 12, 241 (1995).
24.
Zurück zum Zitat M. Sheng, G. McFadden, M.E. Greenberg, Neuron 4, 571 (1990). M. Sheng, G. McFadden, M.E. Greenberg, Neuron 4, 571 (1990).
25.
Zurück zum Zitat B.J. Wagner, T.E. Hayes, C.J. Hoban, B.H. Cochran, EMBO J. 9, 4477 (1990). B.J. Wagner, T.E. Hayes, C.J. Hoban, B.H. Cochran, EMBO J. 9, 4477 (1990).
26.
Zurück zum Zitat M. Sheng, S.T. Dougan, G. McFadden, M.E. Greenberg, Mol. Cell. Biol. 8, 2787 (1988). M. Sheng, S.T. Dougan, G. McFadden, M.E. Greenberg, Mol. Cell. Biol. 8, 2787 (1988).
27.
Zurück zum Zitat M. Sheng, M.A. Thompson, M.E. Greenberg, Science 252, 1427 (1991). M. Sheng, M.A. Thompson, M.E. Greenberg, Science 252, 1427 (1991).
28.
Zurück zum Zitat M. Cavigelli, F. Dolfi, F.X. Claret, M. Karin, EMBO J. 14, 5957 (1995). M. Cavigelli, F. Dolfi, F.X. Claret, M. Karin, EMBO J. 14, 5957 (1995).
29.
Zurück zum Zitat H.B. Sadowski, K. Shuai, J.E. Darnell, M.Z. Gilman, Science 261, 1739 (1993). H.B. Sadowski, K. Shuai, J.E. Darnell, M.Z. Gilman, Science 261, 1739 (1993).
30.
Zurück zum Zitat T. Hoey, U. Schindler, Curr. Opin. Genet. Dev. 8, 582 (1998). T. Hoey, U. Schindler, Curr. Opin. Genet. Dev. 8, 582 (1998).
31.
Zurück zum Zitat A. Dey, D.W. Nebert, K. Ozato, DNA Cell Biol. 10, 537 (1991). A. Dey, D.W. Nebert, K. Ozato, DNA Cell Biol. 10, 537 (1991).
32.
Zurück zum Zitat P. Angel, K. Hattori, T. Smeal, M. Karin, Cell 55, 875 (1988). P. Angel, K. Hattori, T. Smeal, M. Karin, Cell 55, 875 (1988).
33.
Zurück zum Zitat D. Rozek, G.P. Pfeifer, Mol. Cell. Biol. 13, 5490 (1993). D. Rozek, G.P. Pfeifer, Mol. Cell. Biol. 13, 5490 (1993).
34.
Zurück zum Zitat P. Sassone-Corsi, J.C. Sisson, I.M. Verma, Nature 334, 314 (1988). P. Sassone-Corsi, J.C. Sisson, I.M. Verma, Nature 334, 314 (1988).
35.
Zurück zum Zitat R. Chiu, W.J. Boyle, J. Meek, T. Smeal, T. Hunter, M. Karin, Cell 54, 541 (1988). R. Chiu, W.J. Boyle, J. Meek, T. Smeal, T. Hunter, M. Karin, Cell 54, 541 (1988).
36.
Zurück zum Zitat M. Karin, J. Biol. Chem. 270, 16483 (1995). M. Karin, J. Biol. Chem. 270, 16483 (1995).
37.
Zurück zum Zitat M. Hibi, A. Lin, T. Smeal, A. Minden, M. Karin, Genes Dev. 7, 2135 (1993). M. Hibi, A. Lin, T. Smeal, A. Minden, M. Karin, Genes Dev. 7, 2135 (1993).
38.
Zurück zum Zitat A. Lin, J. Frost, T. Deng, T. Smeal, N. al-Alawi, U. Kikkawa, T. Hunter, D. Brenner, M. Karin, Cell 70, 777 (1992). A. Lin, J. Frost, T. Deng, T. Smeal, N. al-Alawi, U. Kikkawa, T. Hunter, D. Brenner, M. Karin, Cell 70, 777 (1992).
39.
Zurück zum Zitat S. Morton, R.J. Davis, A. McLaren, P. Cohen, EMBO J. 22, 3876 (2003). S. Morton, R.J. Davis, A. McLaren, P. Cohen, EMBO J. 22, 3876 (2003).
40.
Zurück zum Zitat B. Binétruy, T. Smeal, M. Karin, Nature 351, 122 (1991). B. Binétruy, T. Smeal, M. Karin, Nature 351, 122 (1991).
41.
Zurück zum Zitat T. Smeal, B. Binetruy, D.A. Mercola, M. Birrer, M. Karin, Nature 354, 494 (1991). T. Smeal, B. Binetruy, D.A. Mercola, M. Birrer, M. Karin, Nature 354, 494 (1991).
42.
Zurück zum Zitat J. Arias, A.S. Alberts, P. Brindle, F.X. Claret, T. Smeal, M. Karin, J. Feramisco, M. Montminy, Nature 370, 226 (1994). J. Arias, A.S. Alberts, P. Brindle, F.X. Claret, T. Smeal, M. Karin, J. Feramisco, M. Montminy, Nature 370, 226 (1994).
43.
Zurück zum Zitat N. Dephoure, C. Zhou, J. Villén, S.A. Beausoleil, C.E. Bakalarski, S.J. Elledge, S.P. Gygi, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 105, 10762 (2008). N. Dephoure, C. Zhou, J. Villén, S.A. Beausoleil, C.E. Bakalarski, S.J. Elledge, S.P. Gygi, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 105, 10762 (2008).
44.
Zurück zum Zitat K.G. Mendelson, L.R. Contois, S.G. Tevosian, R.J. Davis, K.E. Paulson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 93, 12908 (1996). K.G. Mendelson, L.R. Contois, S.G. Tevosian, R.J. Davis, K.E. Paulson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 93, 12908 (1996).
45.
Zurück zum Zitat T. Deng, M. Karin, Nature 371, 171 (1994). T. Deng, M. Karin, Nature 371, 171 (1994).
46.
Zurück zum Zitat L.O. Murphy, S. Smith, R.-H. Chen, D.C. Fingar, J. Blenis, Nat. Cell Biol. 4, 556 (2002). L.O. Murphy, S. Smith, R.-H. Chen, D.C. Fingar, J. Blenis, Nat. Cell Biol. 4, 556 (2002).
47.
Zurück zum Zitat M.J. Pellegrino, P.J.S. Stork, J. Neurochem. 99, 1480 (2006). M.J. Pellegrino, P.J.S. Stork, J. Neurochem. 99, 1480 (2006).
48.
Zurück zum Zitat I. Tratner, R. Ofir, I.M. Verma, Mol. Cell. Biol. 12, 998 (1992). I. Tratner, R. Ofir, I.M. Verma, Mol. Cell. Biol. 12, 998 (1992).
49.
Zurück zum Zitat T. Kallunki, T. Deng, M. Hibi, M. Karin, Cell 87, 929 (1996). T. Kallunki, T. Deng, M. Hibi, M. Karin, Cell 87, 929 (1996).
50.
Zurück zum Zitat S.H. Hall, M.C. Berthelon, O. Avallet, J.M. Saez, Endocrinology 129, 1243 (1991). S.H. Hall, M.C. Berthelon, O. Avallet, J.M. Saez, Endocrinology 129, 1243 (1991).
51.
Zurück zum Zitat I. Vietor, P. Schwenger, W. Li, J. Schlessinger, J. Vilcek, J. Biol. Chem. 268, 18994 (1993). I. Vietor, P. Schwenger, W. Li, J. Schlessinger, J. Vilcek, J. Biol. Chem. 268, 18994 (1993).
52.
Zurück zum Zitat I. Sánchez, R.T. Hughes, B.J. Mayer, K. Yee, J.R. Woodgett, J. Avruch, J.M. Kyriakis, L.I. Zon, Nature 372, 794 (1994). I. Sánchez, R.T. Hughes, B.J. Mayer, K. Yee, J.R. Woodgett, J. Avruch, J.M. Kyriakis, L.I. Zon, Nature 372, 794 (1994).
53.
Zurück zum Zitat X. Li, K.H. Hales, G. Watanabe, R.J. Lee, R.G. Pestell, D.B. Hales, Endocrine 6, 317 (1997). X. Li, K.H. Hales, G. Watanabe, R.J. Lee, R.G. Pestell, D.B. Hales, Endocrine 6, 317 (1997).
54.
Zurück zum Zitat L.J. Martin, J.J. Tremblay, J. Mol. Endocrinol. 42, 119 (2009). L.J. Martin, J.J. Tremblay, J. Mol. Endocrinol. 42, 119 (2009).
55.
Zurück zum Zitat P. Roumaud, A. Rwigemera, L.J. Martin, J. Steroid Biochem. Mol. Biol. 171, 121 (2017). P. Roumaud, A. Rwigemera, L.J. Martin, J. Steroid Biochem. Mol. Biol. 171, 121 (2017).
56.
Zurück zum Zitat S. Suzuki, T. Nagaya, N. Suganuma, Y. Tomoda, H. Seo, Biochem. Mol. Biol. Int. 44, 217 (1998). S. Suzuki, T. Nagaya, N. Suganuma, Y. Tomoda, H. Seo, Biochem. Mol. Biol. Int. 44, 217 (1998).
57.
Zurück zum Zitat A. Batarseh, J. Li, V. Papadopoulos, Biochemistry 49, 4766 (2010). A. Batarseh, J. Li, V. Papadopoulos, Biochemistry 49, 4766 (2010).
58.
Zurück zum Zitat P.R. Manna, J.-W. Soh, D.M. Stocco, Endocrinology 152, 313 (2011). P.R. Manna, J.-W. Soh, D.M. Stocco, Endocrinology 152, 313 (2011).
59.
Zurück zum Zitat T.-M. Chen, F.S. Czerwiec, D. Puett, Biochem. Biophys. Rep. 5, 305 (2016). T.-M. Chen, F.S. Czerwiec, D. Puett, Biochem. Biophys. Rep. 5, 305 (2016).
60.
Zurück zum Zitat R. Wisdom, R.S. Johnson, C. Moore, EMBO J. 18, 188 (1999). R. Wisdom, R.S. Johnson, C. Moore, EMBO J. 18, 188 (1999).
61.
Zurück zum Zitat L. Bakiri, D. Lallemand, E. Bossy-Wetzel, M. Yaniv, EMBO J. 19, 2056 (2000). L. Bakiri, D. Lallemand, E. Bossy-Wetzel, M. Yaniv, EMBO J. 19, 2056 (2000).
62.
Zurück zum Zitat J.B. Weitzman, L. Fiette, K. Matsuo, M. Yaniv, Mol. Cell 6, 1109 (2000). J.B. Weitzman, L. Fiette, K. Matsuo, M. Yaniv, Mol. Cell 6, 1109 (2000).
63.
Zurück zum Zitat T. Li, J. Zhang, F. Zhu, W. Wen, T. Zykova, X. Li, K. Liu, C. Peng, W. Ma, G. Shi, Z. Dong, A.M. Bode, Z. Dong, Carcinogenesis 32, 659 (2011). T. Li, J. Zhang, F. Zhu, W. Wen, T. Zykova, X. Li, K. Liu, C. Peng, W. Ma, G. Shi, Z. Dong, A.M. Bode, Z. Dong, Carcinogenesis 32, 659 (2011).
64.
Zurück zum Zitat M. Piechaczyk, R. Farràs, Biochem. Soc. Trans. 36, 864 (2008). M. Piechaczyk, R. Farràs, Biochem. Soc. Trans. 36, 864 (2008).
65.
Zurück zum Zitat M. Karin, Z. Liu, E. Zandi, Curr. Opin. Cell Biol. 9, 240 (1997). M. Karin, Z. Liu, E. Zandi, Curr. Opin. Cell Biol. 9, 240 (1997).
66.
Zurück zum Zitat H. Chen, R.-S. Ge, B.R. Zirkin, Mol. Cell. Endocrinol. 306, 9 (2009). H. Chen, R.-S. Ge, B.R. Zirkin, Mol. Cell. Endocrinol. 306, 9 (2009).
67.
Zurück zum Zitat K.J. Teerds, E. Rijntjes, M.B. Veldhuizen-Tsoerkan, F.F.G. Rommerts, M. de Boer-Brouwer, J. Endocrinol. 194, 579 (2007). K.J. Teerds, E. Rijntjes, M.B. Veldhuizen-Tsoerkan, F.F.G. Rommerts, M. de Boer-Brouwer, J. Endocrinol. 194, 579 (2007).
68.
Zurück zum Zitat R.S. Ge, D.O. Hardy, J.F. Catterall, M.P. Hardy, Biol. Reprod. 60, 855 (1999). R.S. Ge, D.O. Hardy, J.F. Catterall, M.P. Hardy, Biol. Reprod. 60, 855 (1999).
69.
Zurück zum Zitat L. Benton, L.X. Shan, M.P. Hardy, J. Steroid Biochem. Mol. Biol. 53, 61 (1995). L. Benton, L.X. Shan, M.P. Hardy, J. Steroid Biochem. Mol. Biol. 53, 61 (1995).
70.
Zurück zum Zitat J. Kaukua, T. Pekkarinen, T. Sane, P. Mustajoki, Obes. Res. 11, 689 (2003). J. Kaukua, T. Pekkarinen, T. Sane, P. Mustajoki, Obes. Res. 11, 689 (2003).
71.
Zurück zum Zitat W.H. Walker, Steroids 74, 602 (2009). W.H. Walker, Steroids 74, 602 (2009).
72.
Zurück zum Zitat L.X. Shan, M.P. Hardy, Endocrinology 131, 1107 (1992). L.X. Shan, M.P. Hardy, Endocrinology 131, 1107 (1992).
73.
Zurück zum Zitat L. Murphy, P.J. O’Shaughnessy, J. Endocrinol. 131, 443 (1991). L. Murphy, P.J. O’Shaughnessy, J. Endocrinol. 131, 443 (1991).
74.
Zurück zum Zitat M.-Y. Tsai, S.-D. Yeh, R.-S. Wang, S. Yeh, C. Zhang, H.-Y. Lin, C.-R. Tzeng, C. Chang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 103, 18975 (2006). M.-Y. Tsai, S.-D. Yeh, R.-S. Wang, S. Yeh, C. Zhang, H.-Y. Lin, C.-R. Tzeng, C. Chang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 103, 18975 (2006).
75.
Zurück zum Zitat Q. Xu, H.-Y. Lin, S.-D. Yeh, I.-C. Yu, R.-S. Wang, Y.-T. Chen, C. Zhang, S. Altuwaijri, L.-M. Chen, K.-H. Chuang, H.-S. Chiang, S. Yeh, C. Chang, Endocrine 32, 96 (2007). Q. Xu, H.-Y. Lin, S.-D. Yeh, I.-C. Yu, R.-S. Wang, Y.-T. Chen, C. Zhang, S. Altuwaijri, L.-M. Chen, K.-H. Chuang, H.-S. Chiang, S. Yeh, C. Chang, Endocrine 32, 96 (2007).
76.
Zurück zum Zitat N.A. Arango, A. Kobayashi, Y. Wang, S.P. Jamin, H.-H. Lee, G.D. Orvis, R.R. Behringer, Mol. Reprod. Dev. 75, 1154 (2008). N.A. Arango, A. Kobayashi, Y. Wang, S.P. Jamin, H.-H. Lee, G.D. Orvis, R.R. Behringer, Mol. Reprod. Dev. 75, 1154 (2008).
77.
Zurück zum Zitat L. Shemshedini, R. Knauthe, P. Sassone-Corsi, A. Pornon, H. Gronemeyer, EMBO J. 10, 3839 (1991). L. Shemshedini, R. Knauthe, P. Sassone-Corsi, A. Pornon, H. Gronemeyer, EMBO J. 10, 3839 (1991).
78.
Zurück zum Zitat A. Bubulya, S.C. Wise, X.Q. Shen, L.A. Burmeister, L. Shemshedini, J. Biol. Chem. 271, 24583 (1996). A. Bubulya, S.C. Wise, X.Q. Shen, L.A. Burmeister, L. Shemshedini, J. Biol. Chem. 271, 24583 (1996).
79.
Zurück zum Zitat B.J. Clark, J. Wells, S.R. King, D.M. Stocco, J. Biol. Chem. 269, 28314 (1994). B.J. Clark, J. Wells, S.R. King, D.M. Stocco, J. Biol. Chem. 269, 28314 (1994).
80.
Zurück zum Zitat M. Bakke, L. Zhao, N.A. Hanley, K.L. Parker, Mol. Cell. Endocrinol. 171, 5 (2001). M. Bakke, L. Zhao, N.A. Hanley, K.L. Parker, Mol. Cell. Endocrinol. 171, 5 (2001).
81.
Zurück zum Zitat J. Sierens, I. Jakody, Y. Poobalan, S.J. Meachem, K. Knower, M.J. Young, R. Sirianni, V. Pezzi, C.D. Clyne, Mol. Cell. Endocrinol. 323, 307 (2010). J. Sierens, I. Jakody, Y. Poobalan, S.J. Meachem, K. Knower, M.J. Young, R. Sirianni, V. Pezzi, C.D. Clyne, Mol. Cell. Endocrinol. 323, 307 (2010).
82.
Zurück zum Zitat L.J. Martin, N. Boucher, C. Brousseau, J.J. Tremblay, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 22, 2021 (2008). L.J. Martin, N. Boucher, C. Brousseau, J.J. Tremblay, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 22, 2021 (2008).
83.
Zurück zum Zitat D.H. Volle, K. Mouzat, R. Duggavathi, B. Siddeek, P. Déchelotte, B. Sion, G. Veyssière, M. Benahmed, J.-M.A. Lobaccaro, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 21, 1014 (2007). D.H. Volle, K. Mouzat, R. Duggavathi, B. Siddeek, P. Déchelotte, B. Sion, G. Veyssière, M. Benahmed, J.-M.A. Lobaccaro, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 21, 1014 (2007).
84.
Zurück zum Zitat P.R. Manna, M.T. Dyson, D.W. Eubank, B.J. Clark, E. Lalli, P. Sassone-Corsi, A.J. Zeleznik, D.M. Stocco, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 16, 184 (2002). P.R. Manna, M.T. Dyson, D.W. Eubank, B.J. Clark, E. Lalli, P. Sassone-Corsi, A.J. Zeleznik, D.M. Stocco, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 16, 184 (2002).
85.
Zurück zum Zitat P.R. Manna, D.M. Stocco, J. Mol. Endocrinol. 39, 261 (2007). P.R. Manna, D.M. Stocco, J. Mol. Endocrinol. 39, 261 (2007).
86.
Zurück zum Zitat J.J. Meeks, T.A. Russell, B. Jeffs, I. Huhtaniemi, J. Weiss, J.L. Jameson, Biol. Reprod. 69, 154 (2003). J.J. Meeks, T.A. Russell, B. Jeffs, I. Huhtaniemi, J. Weiss, J.L. Jameson, Biol. Reprod. 69, 154 (2003).
87.
Zurück zum Zitat A. Vega, E. Martinot, M. Baptissart, A. De Haze, J.-P. Saru, S. Baron, F. Caira, K. Schoonjans, J.-M.A. Lobaccaro, D.H. Volle, Endocrinology 156, 660 (2015). A. Vega, E. Martinot, M. Baptissart, A. De Haze, J.-P. Saru, S. Baron, F. Caira, K. Schoonjans, J.-M.A. Lobaccaro, D.H. Volle, Endocrinology 156, 660 (2015).
88.
Zurück zum Zitat L.J. Martin, N. Boucher, B. El-Asmar, J.J. Tremblay, J. Androl. 30, 134 (2009). L.J. Martin, N. Boucher, B. El-Asmar, J.J. Tremblay, J. Androl. 30, 134 (2009).
89.
Zurück zum Zitat Y. Inaoka, T. Yazawa, M. Uesaka, T. Mizutani, K. Yamada, K. Miyamoto, Mol. Reprod. Dev. 75, 931 (2008). Y. Inaoka, T. Yazawa, M. Uesaka, T. Mizutani, K. Yamada, K. Miyamoto, Mol. Reprod. Dev. 75, 931 (2008).
90.
Zurück zum Zitat L.J. Martin, N. Boucher, C. Brousseau, J.J. Tremblay, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 22, 2021 (2008). L.J. Martin, N. Boucher, C. Brousseau, J.J. Tremblay, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 22, 2021 (2008).
91.
Zurück zum Zitat L.J. Martin, J.J. Tremblay, Endocrinology 146, 861 (2005). L.J. Martin, J.J. Tremblay, Endocrinology 146, 861 (2005).
92.
Zurück zum Zitat P. Zhang, S.H. Mellon, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 11, 891 (1997). P. Zhang, S.H. Mellon, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 11, 891 (1997).
93.
Zurück zum Zitat M.H. Bassett, T. Suzuki, H. Sasano, C.J.M. De Vries, P.T. Jimenez, B.R. Carr, W.E. Rainey, J. Biol. Chem. 279, 37622 (2004). M.H. Bassett, T. Suzuki, H. Sasano, C.J.M. De Vries, P.T. Jimenez, B.R. Carr, W.E. Rainey, J. Biol. Chem. 279, 37622 (2004).
94.
Zurück zum Zitat B.F. Clem, E.A. Hudson, B.J. Clark, Endocrinology 146, 1348 (2005). B.F. Clem, E.A. Hudson, B.J. Clark, Endocrinology 146, 1348 (2005).
95.
Zurück zum Zitat I.-C. Guo, C.-Y. Huang, C.-K.L. Wang, B. Chung, Endocrinology 148, 1804 (2007). I.-C. Guo, C.-Y. Huang, C.-K.L. Wang, B. Chung, Endocrinology 148, 1804 (2007).
96.
Zurück zum Zitat S.-Y. Lee, E.-Y. Gong, C.Y. Hong, K.-H. Kim, J.-S. Han, J.C. Ryu, H.Z. Chae, C.-H. Yun, K. Lee, Free Radic. Biol. Med. 47, 1591 (2009). S.-Y. Lee, E.-Y. Gong, C.Y. Hong, K.-H. Kim, J.-S. Han, J.C. Ryu, H.Z. Chae, C.-H. Yun, K. Lee, Free Radic. Biol. Med. 47, 1591 (2009).
97.
Zurück zum Zitat M. Göttlicher, S. Heck, V. Doucas, E. Wade, M. Kullmann, A.C. Cato, R.M. Evans, P. Herrlich, Steroids 61, 257 (1996). M. Göttlicher, S. Heck, V. Doucas, E. Wade, M. Kullmann, A.C. Cato, R.M. Evans, P. Herrlich, Steroids 61, 257 (1996).
98.
Zurück zum Zitat C. Teyssier, K. Belguise, F. Galtier, D. Chalbos, J. Biol. Chem. 276, 36361 (2001). C. Teyssier, K. Belguise, F. Galtier, D. Chalbos, J. Biol. Chem. 276, 36361 (2001).
99.
Zurück zum Zitat X.K. Zhang, K.N. Wills, M. Husmann, T. Hermann, M. Pfahl, Mol. Cell. Biol. 11, 6016 (1991). X.K. Zhang, K.N. Wills, M. Husmann, T. Hermann, M. Pfahl, Mol. Cell. Biol. 11, 6016 (1991).
100.
Zurück zum Zitat R. Schüle, P. Rangarajan, N. Yang, S. Kliewer, L.J. Ransone, J. Bolado, I.M. Verma, R.M. Evans, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 88, 6092 (1991). R. Schüle, P. Rangarajan, N. Yang, S. Kliewer, L.J. Ransone, J. Bolado, I.M. Verma, R.M. Evans, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 88, 6092 (1991).
101.
Zurück zum Zitat H.F. Yang-Yen, X.K. Zhang, G. Graupner, M. Tzukerman, B. Sakamoto, M. Karin, M. Pfahl, New Biol. 3, 1206 (1991). H.F. Yang-Yen, X.K. Zhang, G. Graupner, M. Tzukerman, B. Sakamoto, M. Karin, M. Pfahl, New Biol. 3, 1206 (1991).
102.
Zurück zum Zitat L.J. Martin, F. Bergeron, R.S. Viger, J.J. Tremblay, J. Androl. 33, 81 (2012). L.J. Martin, F. Bergeron, R.S. Viger, J.J. Tremblay, J. Androl. 33, 81 (2012).
103.
Zurück zum Zitat P.R. Manna, D.W. Eubank, D.M. Stocco, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 18, 558 (2004). P.R. Manna, D.W. Eubank, D.M. Stocco, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 18, 558 (2004).
104.
Zurück zum Zitat W. Shea-Eaton, T.W. Sandhoff, D. Lopez, D.B. Hales, M.P. McLean, Mol. Cell. Endocrinol. 188, 161 (2002). W. Shea-Eaton, T.W. Sandhoff, D. Lopez, D.B. Hales, M.P. McLean, Mol. Cell. Endocrinol. 188, 161 (2002).
105.
Zurück zum Zitat H.S. Abdou, F. Bergeron, J.J. Tremblay, Mol. Cell. Biol. 34, 4257 (2014). H.S. Abdou, F. Bergeron, J.J. Tremblay, Mol. Cell. Biol. 34, 4257 (2014).
106.
Zurück zum Zitat D. Kardassis, P. Papakosta, K. Pardali, A. Moustakas, J. Biol. Chem. 274, 29572 (1999). D. Kardassis, P. Papakosta, K. Pardali, A. Moustakas, J. Biol. Chem. 274, 29572 (1999).
107.
Zurück zum Zitat N. Sher, N. Yivgi-Ohana, J. Orly, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 21, 948 (2007). N. Sher, N. Yivgi-Ohana, J. Orly, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 21, 948 (2007).
108.
Zurück zum Zitat D.A. Rice, M.S. Kirkman, L.D. Aitken, A.R. Mouw, B.P. Schimmer, K.L. Parker, J. Biol. Chem. 265, 11713 (1990). D.A. Rice, M.S. Kirkman, L.D. Aitken, A.R. Mouw, B.P. Schimmer, K.L. Parker, J. Biol. Chem. 265, 11713 (1990).
109.
Zurück zum Zitat V. Selvaraj, D.M. Stocco, B.J. Clark, Biol. Reprod. 99, 13 (2018). V. Selvaraj, D.M. Stocco, B.J. Clark, Biol. Reprod. 99, 13 (2018).
110.
Zurück zum Zitat K. Morohaku, S.H. Pelton, D.J. Daugherty, W.R. Butler, W. Deng, V. Selvaraj, Endocrinology 155, 89 (2014). K. Morohaku, S.H. Pelton, D.J. Daugherty, W.R. Butler, W. Deng, V. Selvaraj, Endocrinology 155, 89 (2014).
111.
Zurück zum Zitat J. Fan, K. Wang, B. Zirkin, V. Papadopoulos, Endocrinology 159, 1130 (2018). J. Fan, K. Wang, B. Zirkin, V. Papadopoulos, Endocrinology 159, 1130 (2018).
112.
Zurück zum Zitat A. Batarseh, C. Giatzakis, V. Papadopoulos, Biochemistry 47, 12886 (2008). A. Batarseh, C. Giatzakis, V. Papadopoulos, Biochemistry 47, 12886 (2008).
113.
Zurück zum Zitat T. Lin, J. Haskell, N. Vinson, L. Terracio, Endocrinology 119, 1641 (1986). T. Lin, J. Haskell, N. Vinson, L. Terracio, Endocrinology 119, 1641 (1986).
114.
Zurück zum Zitat T. Lin, J. Blaisdell, J.F. Haskell, Biochem. Biophys. Res. Commun. 146, 387 (1987). T. Lin, J. Blaisdell, J.F. Haskell, Biochem. Biophys. Res. Commun. 146, 387 (1987).
115.
Zurück zum Zitat C. Sordoillet, M.A. Chauvin, A. Revol, A.M. Morera, M. Benahmed, Mol. Cell. Endocrinol. 58, 283 (1988). C. Sordoillet, M.A. Chauvin, A. Revol, A.M. Morera, M. Benahmed, Mol. Cell. Endocrinol. 58, 283 (1988).
116.
Zurück zum Zitat A.C. Millena, S.C. Reddy, G.H. Bowling, S.A. Khan, Mol. Cell. Endocrinol. 224, 29 (2004). A.C. Millena, S.C. Reddy, G.H. Bowling, S.A. Khan, Mol. Cell. Endocrinol. 224, 29 (2004).
117.
Zurück zum Zitat J.M. Saez, O. Avallet, D. Naville, M.H. Perrard-Sapori, P.G. Chatelain, Ann. N. Y. Acad. Sci. 564, 210 (1989). J.M. Saez, O. Avallet, D. Naville, M.H. Perrard-Sapori, P.G. Chatelain, Ann. N. Y. Acad. Sci. 564, 210 (1989).
118.
Zurück zum Zitat P.R. Manna, S.P. Chandrala, Y. Jo, D.M. Stocco, J. Mol. Endocrinol. 37, 81 (2006). P.R. Manna, S.P. Chandrala, Y. Jo, D.M. Stocco, J. Mol. Endocrinol. 37, 81 (2006).
119.
Zurück zum Zitat P.R. Manna, S.P. Chandrala, S.R. King, Y. Jo, R. Counis, I.T. Huhtaniemi, D.M. Stocco, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 20, 362 (2006). P.R. Manna, S.P. Chandrala, S.R. King, Y. Jo, R. Counis, I.T. Huhtaniemi, D.M. Stocco, Mol. Endocrinol. Baltim. Md 20, 362 (2006).
120.
Zurück zum Zitat D. Weekes, T.G. Kashima, C. Zandueta, N. Perurena, D.P. Thomas, A. Sunters, C. Vuillier, A. Bozec, E. El-Emir, I. Miletich, A. Patiño-Garcia, F. Lecanda, A.E. Grigoriadis, Oncogene 35, 2852 (2016). D. Weekes, T.G. Kashima, C. Zandueta, N. Perurena, D.P. Thomas, A. Sunters, C. Vuillier, A. Bozec, E. El-Emir, I. Miletich, A. Patiño-Garcia, F. Lecanda, A.E. Grigoriadis, Oncogene 35, 2852 (2016).
121.
Zurück zum Zitat Y. Tian, G. Wang, Q. Hu, X. Xiao, S. Chen, J. Cell. Biochem. 119, 3706 (2018). Y. Tian, G. Wang, Q. Hu, X. Xiao, S. Chen, J. Cell. Biochem. 119, 3706 (2018).
122.
Zurück zum Zitat P.A. Nielsen, N.M. Kumar, FEBS Lett. 540, 151 (2003). P.A. Nielsen, N.M. Kumar, FEBS Lett. 540, 151 (2003).
123.
Zurück zum Zitat M.S. Risley, I.P. Tan, C. Roy, J.C. Sáez, J. Cell Sci. 103 (Pt 1), 81 (1992). M.S. Risley, I.P. Tan, C. Roy, J.C. Sáez, J. Cell Sci. 103 (Pt 1), 81 (1992).
124.
Zurück zum Zitat D. Li, P. Sekhon, K.J. Barr, L. Márquez-Rosado, P.D. Lampe, G.M. Kidder, Can. J. Physiol. Pharmacol. 91, 157 (2013). D. Li, P. Sekhon, K.J. Barr, L. Márquez-Rosado, P.D. Lampe, G.M. Kidder, Can. J. Physiol. Pharmacol. 91, 157 (2013).
125.
Zurück zum Zitat W.A. Roscoe, K.J. Barr, A.A. Mhawi, D.K. Pomerantz, G.M. Kidder, Biol. Reprod. 65, 829 (2001). W.A. Roscoe, K.J. Barr, A.A. Mhawi, D.K. Pomerantz, G.M. Kidder, Biol. Reprod. 65, 829 (2001).
126.
Zurück zum Zitat C.N. Kahiri, M.W. Khalil, F. Tekpetey, G.M. Kidder, Reprod. Camb. Engl. 132, 607 (2006). C.N. Kahiri, M.W. Khalil, F. Tekpetey, G.M. Kidder, Reprod. Camb. Engl. 132, 607 (2006).
127.
Zurück zum Zitat S. Sridharan, L. Simon, D.D. Meling, D.G. Cyr, D.E. Gutstein, G.I. Fishman, F. Guillou, P.S. Cooke, Biol. Reprod. 76, 804 (2007). S. Sridharan, L. Simon, D.D. Meling, D.G. Cyr, D.E. Gutstein, G.I. Fishman, F. Guillou, P.S. Cooke, Biol. Reprod. 76, 804 (2007).
128.
Zurück zum Zitat R. Brehm, M. Zeiler, C. Rüttinger, K. Herde, M. Kibschull, E. Winterhager, K. Willecke, F. Guillou, C. Lécureuil, K. Steger, L. Konrad, K. Biermann, K. Failing, M. Bergmann, Am. J. Pathol. 171, 19 (2007). R. Brehm, M. Zeiler, C. Rüttinger, K. Herde, M. Kibschull, E. Winterhager, K. Willecke, F. Guillou, C. Lécureuil, K. Steger, L. Konrad, K. Biermann, K. Failing, M. Bergmann, Am. J. Pathol. 171, 19 (2007).
129.
Zurück zum Zitat J. Noelke, J. Wistuba, O.S. Damm, D. Fietz, J. Gerber, M. Gaehle, R. Brehm, Cell Tissue Res. 361, 633 (2015). J. Noelke, J. Wistuba, O.S. Damm, D. Fietz, J. Gerber, M. Gaehle, R. Brehm, Cell Tissue Res. 361, 633 (2015).
130.
Zurück zum Zitat S. You, W. Li, T. Lin, J. Endocrinol. 166, 447 (2000). S. You, W. Li, T. Lin, J. Endocrinol. 166, 447 (2000).
131.
Zurück zum Zitat E.M. Pérez-Armendariz, J. Luna, C. Miranda, D. Talavera, M.C. Romano, Endocrine 4, 141 (1996). E.M. Pérez-Armendariz, J. Luna, C. Miranda, D. Talavera, M.C. Romano, Endocrine 4, 141 (1996).
132.
Zurück zum Zitat J.F. Bravo-Moreno, V. Díaz-Sánchez, J.G. Montoya-Flores, E. Lamoyi, J.C. Saéz, E.M. Pérez-Armendariz, Anat. Rec. 264, 13 (2001). J.F. Bravo-Moreno, V. Díaz-Sánchez, J.G. Montoya-Flores, E. Lamoyi, J.C. Saéz, E.M. Pérez-Armendariz, Anat. Rec. 264, 13 (2001).
133.
Zurück zum Zitat F. Ghouili, L.J. Martin, Gene 635, 24 (2017). F. Ghouili, L.J. Martin, Gene 635, 24 (2017).
134.
Zurück zum Zitat D.A. Landry, F. Sormany, J. Haché, P. Roumaud, L.J. Martin, Mol. Cell. Biochem. 433, 79 (2017). D.A. Landry, F. Sormany, J. Haché, P. Roumaud, L.J. Martin, Mol. Cell. Biochem. 433, 79 (2017).
135.
Zurück zum Zitat H.S. Abdou, N.M. Robert, J.J. Tremblay, J. Mol. Endocrinol. 56, 151 (2016). H.S. Abdou, N.M. Robert, J.J. Tremblay, J. Mol. Endocrinol. 56, 151 (2016).
136.
Zurück zum Zitat N.M. Robert, L.J. Martin, J.J. Tremblay, Biol. Reprod. 74, 322 (2006). N.M. Robert, L.J. Martin, J.J. Tremblay, Biol. Reprod. 74, 322 (2006).
137.
Zurück zum Zitat R. Ivell, R. Anand-Ivell, Hum. Reprod. Update 15, 463 (2009). R. Ivell, R. Anand-Ivell, Hum. Reprod. Update 15, 463 (2009).
138.
Zurück zum Zitat Z. Huang, B. Rivas, A.I. Agoulnik, Biol. Reprod. 87, 143 (2012). Z. Huang, B. Rivas, A.I. Agoulnik, Biol. Reprod. 87, 143 (2012).
Metadaten
Titel
The AP-1 family of transcription factors are important regulators of gene expression within Leydig cells
verfasst von
Ha Tuyen Nguyen
Mustapha Najih
Luc J. Martin
Publikationsdatum
02.10.2021
Verlag
Springer US
Erschienen in
Endocrine / Ausgabe 3/2021
Print ISSN: 1355-008X
Elektronische ISSN: 1559-0100
DOI
https://doi.org/10.1007/s12020-021-02888-7

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