Skip to main content
Erschienen in: The Cerebellum 2/2017

01.04.2017 | Original Paper

Sequential Pattern Formation in the Cerebellar Granular Layer

verfasst von: Peter Bratby, James Sneyd, John Montgomery

Erschienen in: The Cerebellum | Ausgabe 2/2017

Einloggen, um Zugang zu erhalten

Abstract

Here, we introduce a novel mechanism for temporal recoding by the cerebellar granular layer based on three key properties: the granule cell-Golgi cell inhibitory feedback loop, bursting behaviour of granule cells and the large ratio of granule cells to Golgi cells. We propose that mutual inhibition of granule cells, mediated by Golgi cell feedback inhibition, prevents simultaneous activation. Granule cells are differentiated by firing threshold, resulting in sequential bursts of spikes. We demonstrate the plausibility of the mechanism through a computational simulation of a firing rate model, and further examine its robustness by developing a spiking model incorporating realistic postsynaptic potentials.
Anhänge
Nur mit Berechtigung zugänglich
Literatur
2.
Zurück zum Zitat Albus JS. A theory of cerebellar function. Math Biosci 1971;10(1):25–61.CrossRef Albus JS. A theory of cerebellar function. Math Biosci 1971;10(1):25–61.CrossRef
3.
4.
Zurück zum Zitat Porrill J, Dean P, Anderson SR. Adaptive filters and internal models: multilevel description of cerebellar function. Neural Netw 2013;47:134–49.CrossRefPubMed Porrill J, Dean P, Anderson SR. Adaptive filters and internal models: multilevel description of cerebellar function. Neural Netw 2013;47:134–49.CrossRefPubMed
5.
6.
Zurück zum Zitat Medina JF, Garcia KS, Nores WL, Taylor NM, Mauk MD. Timing mechanisms in the cerebellum: testing predictions of a large-scale computer simulation. J Neurosci 2000;20(14):5516–25.PubMed Medina JF, Garcia KS, Nores WL, Taylor NM, Mauk MD. Timing mechanisms in the cerebellum: testing predictions of a large-scale computer simulation. J Neurosci 2000;20(14):5516–25.PubMed
7.
Zurück zum Zitat Montgomery JC, Bodznick D. An adaptive filter that cancels self-induced noise in the electrosensory and lateral line mechanosensory systems of fish. Neurosci Lett 1994;174(2):145–8.CrossRefPubMed Montgomery JC, Bodznick D. An adaptive filter that cancels self-induced noise in the electrosensory and lateral line mechanosensory systems of fish. Neurosci Lett 1994;174(2):145–8.CrossRefPubMed
8.
Zurück zum Zitat Bratby P, Montgomery J, Sneyd J. A biophysical model of adaptive noise filtering in the shark brain. Bull Math Biol 2014;76(2):455–75.CrossRefPubMed Bratby P, Montgomery J, Sneyd J. A biophysical model of adaptive noise filtering in the shark brain. Bull Math Biol 2014;76(2):455–75.CrossRefPubMed
9.
Zurück zum Zitat Kennedy A, Wayne G, Kaifosh P, Alviña K, Abbott LF, Sawtell N B. 2014. A temporal basis for predicting the sensory consequences of motor commands in an electric fish. Nat Neurosci. 2014;17(3):416–22. Kennedy A, Wayne G, Kaifosh P, Alviña K, Abbott LF, Sawtell N B. 2014. A temporal basis for predicting the sensory consequences of motor commands in an electric fish. Nat Neurosci. 2014;17(3):416–22.
10.
Zurück zum Zitat Lepora NF, Porrill J, Yeo CH, Dean P. Sensory prediction or motor control? Application of Marr–Albus type models of cerebellar function to classical conditioning. Front Comput Neurosci 2010:4. Lepora NF, Porrill J, Yeo CH, Dean P. Sensory prediction or motor control? Application of Marr–Albus type models of cerebellar function to classical conditioning. Front Comput Neurosci 2010:4.
11.
Zurück zum Zitat Bullock D, Fiala JC, Grossberg S. A neural model of timed response learning in the cerebellum. Neural Netw 1994;7(6):1101–14.CrossRef Bullock D, Fiala JC, Grossberg S. A neural model of timed response learning in the cerebellum. Neural Netw 1994;7(6):1101–14.CrossRef
12.
Zurück zum Zitat Moore JW, Desmond JE, Berthier NE. Adaptively timed conditioned responses and the cerebellum: a neural network approach. Biol Cybern 1989;62(1):17–28.CrossRefPubMed Moore JW, Desmond JE, Berthier NE. Adaptively timed conditioned responses and the cerebellum: a neural network approach. Biol Cybern 1989;62(1):17–28.CrossRefPubMed
13.
Zurück zum Zitat Yamazaki T, Tanaka S. The cerebellum as a liquid state machine. Neural Netw 2007a;20(3):290–7.CrossRefPubMed Yamazaki T, Tanaka S. The cerebellum as a liquid state machine. Neural Netw 2007a;20(3):290–7.CrossRefPubMed
14.
Zurück zum Zitat Rössert C, Dean P, Porrill J. At the edge of chaos: how cerebellar granular layer network dynamics can provide the basis for temporal filters. PLoS Comput Biol 2015;11(10):e1004515.CrossRefPubMedPubMedCentral Rössert C, Dean P, Porrill J. At the edge of chaos: how cerebellar granular layer network dynamics can provide the basis for temporal filters. PLoS Comput Biol 2015;11(10):e1004515.CrossRefPubMedPubMedCentral
15.
16.
Zurück zum Zitat D’Angelo E. Cerebellar granule cell. In: Handbook of the cerebellum and cerebellar disorders. Springer; 2013. p. 765–791. D’Angelo E. Cerebellar granule cell. In: Handbook of the cerebellum and cerebellar disorders. Springer; 2013. p. 765–791.
17.
Zurück zum Zitat Chabrol FP, Arenz A, Wiechert MT, Margrie TW, DiGregorio DA. Synaptic diversity enables temporal coding of coincident multisensory inputs in single neurons. Nat Neurosci 2015;18(5):718–27.CrossRefPubMedPubMedCentral Chabrol FP, Arenz A, Wiechert MT, Margrie TW, DiGregorio DA. Synaptic diversity enables temporal coding of coincident multisensory inputs in single neurons. Nat Neurosci 2015;18(5):718–27.CrossRefPubMedPubMedCentral
18.
Zurück zum Zitat Mapelli L, Solinas S, D’Angelo E. Integration and regulation of glomerular inhibition in the cerebellar granular layer circuit. Front Cell Neurosci 2014;8:55. Mapelli L, Solinas S, D’Angelo E. Integration and regulation of glomerular inhibition in the cerebellar granular layer circuit. Front Cell Neurosci 2014;8:55.
19.
Zurück zum Zitat Izhikevich EM, Moehlis J. Dynamical systems in neuroscience: the geometry of excitability and bursting. SIAM Rev 2008;50(2):397. Izhikevich EM, Moehlis J. Dynamical systems in neuroscience: the geometry of excitability and bursting. SIAM Rev 2008;50(2):397.
20.
Zurück zum Zitat Jörntell H, Hansel C. Synaptic memories upside down: bidirectional plasticity at cerebellar parallel fiber-purkinje cell synapses. Neuron 2006;52(2):227–38.CrossRefPubMed Jörntell H, Hansel C. Synaptic memories upside down: bidirectional plasticity at cerebellar parallel fiber-purkinje cell synapses. Neuron 2006;52(2):227–38.CrossRefPubMed
21.
Zurück zum Zitat Caporale N, Dan Y. Spike timing-dependent plasticity: a Hebbian learning rule. Annu Rev Neurosci 2008; 31:25–46.CrossRefPubMed Caporale N, Dan Y. Spike timing-dependent plasticity: a Hebbian learning rule. Annu Rev Neurosci 2008; 31:25–46.CrossRefPubMed
23.
Zurück zum Zitat Stackman RW, Hammond RS, Linardatos E, Gerlach A, Maylie J, Adelman JP, Tzounopoulos T. Small conductance Ca 2+-activated K + channels modulate synaptic plasticity and memory encoding. J Neurosci 2002;22(23):10163–71.PubMed Stackman RW, Hammond RS, Linardatos E, Gerlach A, Maylie J, Adelman JP, Tzounopoulos T. Small conductance Ca 2+-activated K + channels modulate synaptic plasticity and memory encoding. J Neurosci 2002;22(23):10163–71.PubMed
24.
Zurück zum Zitat Nieus T, Sola E, Mapelli J, Saftenku E, Rossi P, D’angelo E. Ltp regulates burst initiation and frequency at mossy fiber–granule cell synapses of rat cerebellum: experimental observations and theoretical predictions. J Neurophysiol 2006;95(2):686–99.CrossRefPubMed Nieus T, Sola E, Mapelli J, Saftenku E, Rossi P, D’angelo E. Ltp regulates burst initiation and frequency at mossy fiber–granule cell synapses of rat cerebellum: experimental observations and theoretical predictions. J Neurophysiol 2006;95(2):686–99.CrossRefPubMed
25.
Zurück zum Zitat Ermentrout GB, Terman DH. Mathematical foundations of neuroscience. vol. 35. Springer Science & Business Media; 2010. Ermentrout GB, Terman DH. Mathematical foundations of neuroscience. vol. 35. Springer Science & Business Media; 2010.
26.
Zurück zum Zitat Cesana E, Pietrajtis K, Bidoret C, Isope P, D’Angelo E, Dieudonné S, Forti L. Granule cell ascending axon excitatory synapses onto golgi cells implement a potent feedback circuit in the cerebellar granular layer. J Neurosci 2013;33(30):12430–46.CrossRefPubMed Cesana E, Pietrajtis K, Bidoret C, Isope P, D’Angelo E, Dieudonné S, Forti L. Granule cell ascending axon excitatory synapses onto golgi cells implement a potent feedback circuit in the cerebellar granular layer. J Neurosci 2013;33(30):12430–46.CrossRefPubMed
27.
Zurück zum Zitat Jörntell H, Ekerot C-F. Properties of somatosensory synaptic integration in cerebellar granule cells in vivo. J Neurosci 2006;26(45):11786–97.CrossRefPubMed Jörntell H, Ekerot C-F. Properties of somatosensory synaptic integration in cerebellar granule cells in vivo. J Neurosci 2006;26(45):11786–97.CrossRefPubMed
28.
Zurück zum Zitat Mapelli L, Rossi P, Nieus T, D’Angelo E. Tonic activation of gabab receptors reduces release probability at inhibitory connections in the cerebellar glomerulus. J Neurophysiol 2009;101(6):3089–99.CrossRefPubMed Mapelli L, Rossi P, Nieus T, D’Angelo E. Tonic activation of gabab receptors reduces release probability at inhibitory connections in the cerebellar glomerulus. J Neurophysiol 2009;101(6):3089–99.CrossRefPubMed
29.
Zurück zum Zitat Crowley JJ, Fioravante D, Regehr WG. Dynamics of fast and slow inhibition from cerebellar golgi cells allow flexible control of synaptic integration. Neuron 2009;63(6):843–53.CrossRefPubMedPubMedCentral Crowley JJ, Fioravante D, Regehr WG. Dynamics of fast and slow inhibition from cerebellar golgi cells allow flexible control of synaptic integration. Neuron 2009;63(6):843–53.CrossRefPubMedPubMedCentral
30.
Zurück zum Zitat De Schutter E. Computational modeling methods for neuroscientists. Cambridge: MIT Press; 2009.CrossRef De Schutter E. Computational modeling methods for neuroscientists. Cambridge: MIT Press; 2009.CrossRef
31.
Zurück zum Zitat van Beugen BJ, Gao Z, Boele H-J, Hoebeek F, De Zeeuw CI, et al. High frequency burst firing of granule cells ensures transmission at the parallel fiber to purkinje cell synapse at the cost of temporal coding. Front Neural Circuits 2013;7:95. van Beugen BJ, Gao Z, Boele H-J, Hoebeek F, De Zeeuw CI, et al. High frequency burst firing of granule cells ensures transmission at the parallel fiber to purkinje cell synapse at the cost of temporal coding. Front Neural Circuits 2013;7:95.
32.
Zurück zum Zitat Vergara C, Latorre R, Marrion NV, Adelman JP. Calcium-activated potassium channels. Curr Opin Neurobiol 1998;8(3):321–9.CrossRefPubMed Vergara C, Latorre R, Marrion NV, Adelman JP. Calcium-activated potassium channels. Curr Opin Neurobiol 1998;8(3):321–9.CrossRefPubMed
33.
Zurück zum Zitat Lee K, Duan W, Sneyd J, Herbison AE. Two slow calcium-activated afterhyperpolarization currents control burst firing dynamics in gonadotropin-releasing hormone neurons. J Neurosci 2010;30(18):6214–24.CrossRefPubMed Lee K, Duan W, Sneyd J, Herbison AE. Two slow calcium-activated afterhyperpolarization currents control burst firing dynamics in gonadotropin-releasing hormone neurons. J Neurosci 2010;30(18):6214–24.CrossRefPubMed
34.
Zurück zum Zitat Maex R, De Schutter E. Synchronization of golgi and granule cell firing in a detailed network model of the cerebellar granule cell layer. J Neurophysiol 1998;80(5):2521–37.PubMed Maex R, De Schutter E. Synchronization of golgi and granule cell firing in a detailed network model of the cerebellar granule cell layer. J Neurophysiol 1998;80(5):2521–37.PubMed
35.
Zurück zum Zitat D’Angelo E, Nieus T, Maffei A, Armano S, Rossi P, Taglietti V, Fontana A, Naldi G. Theta-frequency bursting and resonance in cerebellar granule cells: experimental evidence and modeling of a slow K +-dependent mechanism. J Neurosci 2001;21(3):759–70.PubMed D’Angelo E, Nieus T, Maffei A, Armano S, Rossi P, Taglietti V, Fontana A, Naldi G. Theta-frequency bursting and resonance in cerebellar granule cells: experimental evidence and modeling of a slow K +-dependent mechanism. J Neurosci 2001;21(3):759–70.PubMed
36.
Zurück zum Zitat Semyanov A, Walker MC, Kullmann DM, Silver RA. Tonically active GABA A a receptors: modulating gain and maintaining the tone. Trends Neurosci 2004;27(5):262–9.CrossRefPubMed Semyanov A, Walker MC, Kullmann DM, Silver RA. Tonically active GABA A a receptors: modulating gain and maintaining the tone. Trends Neurosci 2004;27(5):262–9.CrossRefPubMed
37.
Zurück zum Zitat Maass W, Natschläger T, Markram H. Real-time computing without stable states: a new framework for neural computation based on perturbations. Neural Comput 2002;14(11):2531–60.CrossRefPubMed Maass W, Natschläger T, Markram H. Real-time computing without stable states: a new framework for neural computation based on perturbations. Neural Comput 2002;14(11):2531–60.CrossRefPubMed
38.
Zurück zum Zitat Fang Y, Cohen MA, Kincaid TG. Dynamics of a winner-take-all neural network. Neural Netw 1996;9 (7):1141–54.CrossRefPubMed Fang Y, Cohen MA, Kincaid TG. Dynamics of a winner-take-all neural network. Neural Netw 1996;9 (7):1141–54.CrossRefPubMed
39.
Zurück zum Zitat Ermentrout B. Complex dynamics in winner-take-all neural nets with slow inhibition. Neural Netw 1992;5(3): 415–31.CrossRef Ermentrout B. Complex dynamics in winner-take-all neural nets with slow inhibition. Neural Netw 1992;5(3): 415–31.CrossRef
Metadaten
Titel
Sequential Pattern Formation in the Cerebellar Granular Layer
verfasst von
Peter Bratby
James Sneyd
John Montgomery
Publikationsdatum
01.04.2017
Verlag
Springer US
Erschienen in
The Cerebellum / Ausgabe 2/2017
Print ISSN: 1473-4222
Elektronische ISSN: 1473-4230
DOI
https://doi.org/10.1007/s12311-016-0820-y

Weitere Artikel der Ausgabe 2/2017

The Cerebellum 2/2017 Zur Ausgabe

Leitlinien kompakt für die Neurologie

Mit medbee Pocketcards sicher entscheiden.

Seit 2022 gehört die medbee GmbH zum Springer Medizin Verlag

Schützt Olivenöl vor dem Tod durch Demenz?

10.05.2024 Morbus Alzheimer Nachrichten

Konsumieren Menschen täglich 7 Gramm Olivenöl, ist ihr Risiko, an einer Demenz zu sterben, um mehr als ein Vierten reduziert – und dies weitgehend unabhängig von ihrer sonstigen Ernährung. Dafür sprechen Auswertungen zweier großer US-Studien.

Bluttest erkennt Parkinson schon zehn Jahre vor der Diagnose

10.05.2024 Parkinson-Krankheit Nachrichten

Ein Bluttest kann abnorm aggregiertes Alpha-Synuclein bei einigen Menschen schon zehn Jahre vor Beginn der motorischen Parkinsonsymptome nachweisen. Mit einem solchen Test lassen sich möglicherweise Prodromalstadien erfassen und die Betroffenen früher behandeln.

Darf man die Behandlung eines Neonazis ablehnen?

08.05.2024 Gesellschaft Nachrichten

In einer Leseranfrage in der Zeitschrift Journal of the American Academy of Dermatology möchte ein anonymer Dermatologe bzw. eine anonyme Dermatologin wissen, ob er oder sie einen Patienten behandeln muss, der eine rassistische Tätowierung trägt.

Wartezeit nicht kürzer, aber Arbeit flexibler

Psychotherapie Medizin aktuell

Fünf Jahren nach der Neugestaltung der Psychotherapie-Richtlinie wurden jetzt die Effekte der vorgenommenen Änderungen ausgewertet. Das Hauptziel der Novellierung war eine kürzere Wartezeit auf Therapieplätze. Dieses Ziel wurde nicht erreicht, es gab jedoch positive Auswirkungen auf andere Bereiche.

Update Neurologie

Bestellen Sie unseren Fach-Newsletter und bleiben Sie gut informiert.