Skip to main content

Postoperative Wundinfektionen: Epidemiologie und Prävention

Verfasst von: Stephan Harbarth
Infektionen gehören zu den häufigsten Komplikationen nach chirurgischen Eingriffen. Vor mehr als 70 Jahren schrieb ein Beobachter: „Es gab Zeiten im Krankenhaus, da sind alle chirurgischen Patienten verstorben. Eine Operation kam einer Exekution gleich.“ Die Zeiten haben sich geändert, chirurgische Wundinfektionen nach Routineeingriffen lassen sich heutzutage in der großen Mehrzahl vermeiden, dank Asepsis, anderen Präventivmaßnahmen und Fortschritten in der chirurgischen Technik. Im Folgenden werden die Grundsätze der Pathogenese und Epidemiologie von postoperativen Wundinfektionen entsprechend dem aktuellen Stand des Wissens präsentiert.
Infektionen gehören zu den häufigsten Komplikationen nach chirurgischen Eingriffen. Vor mehr als 70 Jahren schrieb ein Beobachter: „Es gab Zeiten im Krankenhaus, da sind alle chirurgischen Patienten verstorben. Eine Operation kam einer Exekution gleich.“ Die Zeiten haben sich geändert, chirurgische Wundinfektionen nach Routineeingriffen lassen sich heutzutage in der großen Mehrzahl vermeiden, dank Asepsis, anderen Präventivmaßnahmen und Fortschritten in der chirurgischen Technik. Im Folgenden werden die Grundsätze der Pathogenese und Epidemiologie von postoperativen Wundinfektionen entsprechend dem aktuellen Stand des Wissens präsentiert.

Pathogenese

Postoperative Wundinfektionen entstehen als Folge des Eindringens pathogener Mikroorganismen in den Operationssitus sowie der lokalen Vermehrung dieser zumeist bakteriellen Erreger. Lokale Mechanismen der Wirtsabwehr wie zum Beispiel das Einwandern von Phagozyten und die Aktivierung von Mastzellen mit proinflammatorischen Zytokinen führen zur Verhinderung einer klinisch sichtbaren Infektion nach mikrobieller Kontamination oder begrenzen deren lokale Verbreitung.

Übertragungswege

Alle chirurgischen Hautinzisionen sind potenziell mit Bakterien verunreinigt. Am häufigsten sind dies Keime, die zur endogenen Flora des Patienten gehören. Gemessen an der Gesamtzahl aller chirurgischen Eingriffe sind exogene Kontaminationen, ausgehend von im Operationssaal anwesenden Personen und übertragen durch die Hände oder die Raumluft, heutzutage in der Minderzahl – wahrscheinlich liegt ihr Anteil unter 10 % (White et al. 1992). Neuere Daten zum Anteil exogener Infektionen fehlen allerdings, da die systematische Untersuchung der Raumluft und der bakteriellen Besiedlung aller im OP anwesenden Mitarbeiter mit anschließender molekularbiologischer Typisierung über einen längeren Zeitraum technisch aufwendig ist. Falls exogene Infektionsquellen auftreten, können diese zu spektakulären Ausbrüchen mit seltenen Erregern führen (Astagneau et al. 2001a; Wright et al. 2012; Danzmann et al. 2013).
Das Verhältnis von endogenen zu exogenen Infektionen variiert auch nach der Art der Chirurgie. Im Falle der chirurgischen Kategorie „sauber/kontaminiert“ und „kontaminiert“ (Abschn. 2) stammen die Mikroorganismen vor allem aus endogener Quelle, während exogene Quellen bei der Kategorie „sauber“ eine etwas größere Rolle spielen können. Experimentelle und klinische Daten haben gezeigt, dass 24–48 Stunden nach der Operation die chirurgische Wunde in aller Regel genügend verschlossen ist, um exogenen Infektionsquellen widerstehen zu können. Aus diesem Grund nimmt man an, dass in den meisten Fällen die infektionsverursachenden Mikroorganismen zum Zeitpunkt der Operation in die Wunde gelangen.

Manifestationen

Die Manifestationen postoperativer Wundinfektionen reichen von einer asymptomatisch verlaufenden raschen Elimination der kontaminierenden Mikroorganismen über die lokale Hautrötung im Nahtbereich bis zur abszedierenden Weichteilinfektion mit möglicherweise systemischer Ausbreitung und Sepsis. Tritt die Infektion am Ort eines implantierten Fremdkörpers (z. B. Gelenkprothese) auf, wird die Effizienz der lokalen Immunantwort weitgehend eingeschränkt, sodass sich auf der Oberfläche des Fremdkörpers ein Biofilm bilden kann, der die Phagozytenaktivität erheblich erschwert (Frei et al. 2011).
Durch den chirurgischen Einschnitt mit nachfolgender begrenzter Gewebsschädigung kommt es zu einer lokalen Entzündungsreaktion, die sowohl eine bakterielle Infektion fördern als auch ihr entgegenwirken kann. Die Wahrscheinlichkeit einer Infektion wird durch eine saubere Operationstechnik mit Entfernung von nekrotischem Gewebe und Vermeidung eines großen bakteriellen Inokulums vermindert (Kirby und Mazuski 2009).

Wichtigste Faktoren

Insgesamt sind 4 Faktoren entscheidend an der Pathogenese von Wundinfektionen beteiligt:
  • Menge und Konzentration des bakteriellen Inokulums
  • Virulenz der Mikroorganismen
  • Lokale Wundverhältnisse (Nekrosen, Blutzufuhr)
  • Wirtsabwehr
Menge des bakteriellen Inokulums
Krizek und Robson haben gezeigt, dass im Falle eines großen bakteriellen Inokulums mit mehr als 105 Mikroorganismen pro Gramm Körpergewebe das Infektionsrisiko rapide ansteigt (Krizek und Robson 1975). Dies ist typischerweise der Fall bei Operationen im Bereich stark kontaminierter Gewebe (z. B. Peritonitis nach Dickdarmperforation). Eine wesentlich kleinere Menge von Bakterien ist bei Fremdkörperinfektionen notwendig. Bereits weniger als 100 Staphylokokken pro Gramm Körpergewebe können, über Nahtmaterial in den Operationssitus eingeführt, zu Infektionen von Gelenkprothesen führen (Uckay et al. 2009b).
Virulenz der Mikroorganismen
Die Virulenz spielt eine große Rolle bei der Entstehung von Wundinfektionen. Je größer die Virulenz, umso höher die Wahrscheinlichkeit einer klinisch symptomatischen Infektion. Große Virulenz haben Streptokokken der Gruppe A (Streptococcus pyogenes), Exotoxin-bildende S.-aureus-Stämme und gewisse Anaerobierstämme (z. B. Clostridium perfringens). Escherichia coli und andere gramnegative Bakterien bilden Endotoxine in ihrer Zellaußenwand, die wesentlich zur Virulenz dieser Mikroorganismen beitragen. Koagulasenegative Staphylokokken und Enterokokken haben dagegen nur eine begrenzte eigenständige Virulenz und sind daher häufig auf die Synergie anderer Bakterien oder eine schwache Wirtsabwehr angewiesen, um klinisch relevante Wundinfektionen auszulösen (Harbarth und Uckay 2004).
Lokale Wundverhältnisse
Eine dritte Einflussgröße, die zur Entstehung von Wundinfektionen beiträgt, ist die lokale Wundumgebung und ihr Metabolismus. Das vorhandene Hämoglobin wird zu eisenhaltigen Abbauprodukten degradiert, die guten Nährboden für bakterielles Wachstum liefern. Flüssigkeitsansammlungen und Ödeme behindern die Phagozytose. Devitalisiertes Gewebe oder Fremdkörper wie z. B. Nahtmaterial steigern die Wahrscheinlichkeit einer Wundinfektion. Elek und Conen demonstrierten als erste, dass Fadenmaterial die lokale Infektanfälligkeit deutlich erhöht, indem das notwendige Inokulum zur Verursachung einer lokalisierten Infektion um den Faktor 10.000 herabgesetzt wird (Elek und Conen 1957).
Wirtsabwehr
Die Wirtsabwehr und lokale Immunitätslage ist entscheidend an der Verhinderung von Wundinfektionen beteiligt. Erworbene oder angeborene Immunschwächen fördern das Entstehen von Wundinfektionen. Bluttransfusionen, kardiopulmonärer Bypass, Unterernährung, Hypoalbuminämie und Diabetes mellitus sind nichtphysiologische Zustände, die die Immunitätslage schwächen und postoperative Infektionen begünstigen (Bennett-Guerrero et al. 2010; Hennessey et al. 2010; Schuster et al. 2010).

Klassifikation und Kriterien

Chirurgische Eingriffe sind mit sehr unterschiedlichen Wundinfektionsrisiken verbunden. Eine kosmetische Gesichtskorrektur bei einer jungen Sportlerin hat ein deutlich geringeres Infektionsrisiko als eine Hemikolektomie bei einer älteren Patientin mit Kolonkarzinom, Diabetes und Lungenemphysem. Notfalloperationen haben ebenfalls ein höheres Risiko als geplante Elektiveingriffe. Es ist daher sinnvoll, eine Klassifizierung von chirurgischen Inzisionen nach Art und Kontaminationsgrad zu machen, um
  • Präventionsstrategien anzupassen und zu optimieren,
  • Wundinfektionsraten zu erfassen und vergleichbar zu machen,
  • Patienten über Infektionsrisiken aufzuklären.

Wundkontaminationsklassen

Eine der am längsten benutzten Klassifizierungen beruht auf Studien aus den 1960er-Jahren, bei denen die Menge des bakteriellen Inokulums gemessen wurde, ohne andere patientenspezifische Risikofaktoren mit einzubeziehen. Vier verschiedene Wundkontaminationsklassen können unterschieden werden. Eingriffe der Klasse I weisen die niedrigste, diejenigen der Klasse IV die höchste Infektionsrate auf (Tab. 1).
Tab. 1
Klassifizierung chirurgischer Wunden nach Kontaminationsgrad
Klassifikation
Erklärung
Risiko von Wundinfektionen (%)
Beispiele
I. Sauber (aseptisch)
Nichtinfiziertes OP-Gebiet, in dem keine Entzündung vorhanden ist und weder der Respirations-, Gastrointestinal- oder Urogenitaltrakt eröffnet werden. Keine Kontamination des OP-Gebiets durch ortständige Flora (außer oberflächliche Hautbesiedlung)
<2
Hernien, Schilddrüse, Gefäße
II. Bedingt aseptisch (sauber/kontaminiert)
Eingriffe, bei denen Respirations-, Gastrointestinal- oder Urogenitaltrakt unter kontrollierten Bedingungen und ohne ungewöhnliche Kontamination eröffnet werden. Kontamination des OP-Gebiets durch Standortflora mit mäßig hoher Keimzahl
<10
Magen, Galle, Leber, Pankreas, Oropharynx, Lunge, Geschlechtsorgane
III. Kontaminiert
Eingriffe mit erheblicher Kontamination des OP-Gebiets durch endogene Standortflora (z. B. Austritt von Darminhalt) oder exogene Erreger. Beinhaltet Eingriffe, bei denen eine akute, nichteitrige Entzündung vorhanden ist, sowie offene, frische Frakturwunden
5–20
Offene, frische Fraktur bei Unfall in der Landwirtschaft. Eingriffe mit intraoperativer „Verletzung“ der sterilen Kautelen
IV. Infiziert (schmutzig)
Eingriffe bei bereits vorhandener eitriger Infektion oder nach Perforation im Gastrointestinaltrakt. Massive Kontamination des OP-Gebiets durch endogene Standortflora
>20
Perforation von Hohlorganen (Peritonitis). Alte traumatische Wunden mit devitalisiertem Gewebe

Kriterien

Die Diagnose einer postoperativen Wundinfektion kann schwierig sein und je nach Beobachter variieren. Typischerweise haben Chirurgen ein schwereres Erkrankungsbild zum Maßstab (Mindestvoraussetzung: Vorhandensein von Fieber und reichlich Eiter) verglichen zu Beobachtern außerhalb der Chirurgie, die epidemiologische Untersuchungen durchführen. Klar definierte und reproduzierbare Kriterien sind daher unabdingbar (Anderson et al. 2014). Obwohl es Definitionen mit höherer Sensitivität gibt (Wilson et al. 1998), entsprechen die Definitionen des US-amerikanischen CDC einem Kompromiss zwischen Sensitivität, Zuverlässigkeit und Anwendbarkeit (Horan et al. 1992). Sie werden weltweit angewandt und ermöglichen epidemiologische Erhebungen in verschiedenen Krankenhäusern und chirurgischen Teilfächern.
Definition
CDC-Einteilung der postoperativen Wundinfektion
1.
Die Infektion umfasst ausschließlich die Kutis und Subkutis (oberflächliche Infektion).
 
2.
Die Infektion greift auf Faszien und Muskeln über (tiefe Wundinfektion).
 
3.
Organbefall mit Beteiligung von Körperhöhlen (Infektion mit Organbeteiligung).
 
Die NRZ- und CDC-Definitionen chirurgischer Wundinfektionen sind einsehbar auf der Website des Nationalen Referenzzentrums für Surveillance von nosokomialen Infektionen (http://www.nrz-hygiene.de) (s. auch Kap. Surveillance nosokomialer Infektionen).

Risikoindex des NNIS

Das amerikanische System zur Überwachung und Erfassung postoperativer Wundinfektionen (National Nosocomial Infection Surveillance System, NNIS; heute: National Healthcare Safety Network, NHSN) hat einen Risikoindex entworfen, der zwar häufig diskutiert und kritisiert wird (Roy et al. 2000; Morikane et al. 2014), aber einfach anzuwenden ist und als Referenz dienen kann, um Infektionsraten verschiedener Chirurgen und Krankenhäuser zu vergleichen (Brandt et al. 2004; Haustein et al. 2011).
Für manche Operationsarten ist er allerdings zu ungenau, weil er nicht alle modifizierbaren Risikofaktoren berücksichtigt und den vorhandenen Risiken nicht gerecht wird (Russo und Spelman 2002; Gervaz et al. 2012; Morikane et al. 2014). Neuere Untersuchungen und statistische Analysen großer Datenbanken haben gezeigt, dass Risikoindices für spezifische Operationsarten eine höhere Vorhersagekraft haben und meistens dem NNIS-Index überlegen sind (Geubbels et al. 2006; Mu et al. 2011; Berrios-Torres et al. 2012). In Ländern mit sehr begrenzten Ressourcen ist der NNIS-Index ebenfalls nur eingeschränkt anwendbar (Campos et al. 2001).
Darüber hinaus haben sich die OP-Techniken in den letzten 20 Jahren erheblich verändert, vor allem durch Einführung von minimalinvasiven Techniken in der Abdominalchirurgie (de Oliveira et al. 2006). Daher wurden bereits Modifikationen des NNIS-Risikoindex für Appendektomien, Magenoperationen, Cholezystektomien und Kolonoperationen eingeführt und stratifiziert nach der Art der OP-Durchführung (laparoskopisch vs. konventionell) (Gaynes et al. 2001; Romy et al. 2008).
Der NNIS-Risikoindex definiert die 4 Risikokategorien 0, 1, 2 und 3. Je ein Risikopunkt wird vergeben, wenn eines der folgenden Kriterien erfüllt ist (Culver et al. 1991):
  • Die Wunde entspricht der Wundklasse III oder IV (kontaminiert oder infiziert).
  • Der ASA-Score des Patienten ist größer als 2.
  • Die Operation hat länger gedauert als 75 % der Operationen in der jeweiligen Eingriffsart.
Die Infektionshäufigkeit steigt mit zunehmender Anzahl von Risikopunkten. Gemäß den Daten des französischen Wundinfektionsregisters (ISO-RAISIN) von mehr als 386.149 Operationen mit insgesamt 6733 Wundinfektionen (1,7 %) waren die Raten wie in Tab. 2 dargestellt (Grandbastien et al. 2004).
Tab. 2
Infektionshäufigkeit in Abhängigkeit vom NNIS-Risikoindex (Grandbastien et al. 2004)
NNIS-Index
Wundinfektionsrate (95 % CI)
0
0,91 (0,87–0,95)
1
2,36 (2,27–2,44)
2
6,00 (5,70–6,33)
3
12,96 (11,56–14,50)
Der ASA-Score besteht aus 5 verschiedenen Einstufungen des Gesundheitszustandes des Patienten. Die Beurteilung des ASA-Scores ist allerdings einer subjektiven Einschätzung unterworfen und kann für Schwankungen zwischen verschiedenen Beobachtern sorgen. Der Vorteil ist hingegen, dass der ASA-Score in allen Anästhesieberichten enthalten ist, leicht erhoben werden kann und robust ist, d. h. keine komplexe Berechnung voraussetzt.
Neben dieser präoperativen Risikoabschätzung spielt der Operationsverlauf eine wichtige Rolle bei der Entstehung von postoperativen Wundinfektionen. Dauert der Eingriff zu lange, steigt das Infektionsrisiko. Die Grenze für eine akzeptable Eingriffsdauer hängt von der Komplexität des Eingriffs ab (Ruef 2004). Aus den Daten des NNIS-Registers wurden für jede OP-Kategorie Richtwerte der Eingriffsdauer abgeleitet (Tab. 3). Innerhalb dieser Richtwerte sind 75 % aller Eingriffe beendet. Überschreitet die Eingriffsdauer diesen Wert T (in Stunden gemessen und jeweils auf die nächste volle Stunde aufgerundet), dann steigt das Infektionsrisiko beträchtlich.
Tab. 3
Grenzwert T (75. Perzentil) von wichtigen chirurgischen Eingriffen gemäß dem NNIS-System
Kategorie des Eingriffs
T-Wert
(Stunden)
Koronarer Bypass
5
Gallenwegs-, Leber- oder Pankreasoperationen
4
Kraniotomie
4
HNO-Operationen
4
Kolonoperationen
3
Orthopädischer Eingriff mit Gelenkimplantat
3
Gefäßchirurgie
3
Abdominale Hysterektomie
2
Hernienoperation
2
Appendektomie
1
Extremitätenamputation
1
1
Es gibt mittlerweile mehrere Alternativen zum NNIS-Index für die häufigsten chirurgischen Eingriffe, da dieser Index nur wenige potenzielle Risikofaktoren aufnimmt (Abschn. 6). Die US Centers for Disease Control and Prevention (CDC) empfehlen seit 2011 die Berechnung der Standardized Infection Ratio (SIR), im Deutschen ausgedrückt als „Standardisierte Wundinfektionskennzahl“, berechnet für jede teilnehmende Abteilung und pro ausgewählter OP-Gruppe (Brummer et al. 2008; Mu et al. 2011). Diese Zahl gibt das Verhältnis der tatsächlich aufgetretenen Wundinfektionen zur Zahl der aufgrund des Risikospektrums der Patienten zu erwartenden Wundinfektionen an. Probleme kann die Berechnung bei kleinen Abteilungen ergeben, in denen nur wenige Eingriffe pro OP-Gruppe ausgeführt werden.
Die SIR ist leicht zu ermitteln, wenn ein Referenzwert vorhanden ist.
Definition
Die Standardized Infection Ratio (SIR) beschreibt das Verhältnis (Ratio) zwischen der Anzahl der beobachteten Wundinfektionen (O = observed [beobachtet]) in einer bestimmten Art von Intervention und der Anzahl der erwarteten Wundinfektionen (E = expected [erwartet]).
Letztere (E) wird pro NNIS-Kategorie ermittelt, indem man die Anzahl durchgeführter Interventionen im Krankenhaus oder von einem Chirurgen, für welchen man sich interessiert, mit dem Referenzwert der entsprechenden NNIS-Kategorie multipliziert. Ein SIR (O/E) größer als 1,0 zeigt an, dass mehr Infektionen aufgetreten sind, als man erwartet hat und gibt einen Hinweis auf das Ausmaß der Abweichung. Eine SIR kleiner als 1,0 zeigt das Gegenteil an (Troillet und Widmer 2014).

Häufigkeit

Die systematische Erfassung, Datenanalyse und Rückmeldung (Surveillance) von Daten über die Häufigkeit postoperativer Wundinfektionen ist die Grundvoraussetzung zur Aufarbeitung und Vergleichbarkeit von Infektionsraten verschiedener Chirurgen, Krankenhäuser oder sogar Länder (Kap. Surveillance nosokomialer Infektionen). Bis Anfang der 1990er-Jahre hatten außer dem oft zitierten Beispiel USA nur wenige Länder ein nationales Überwachungssystem für die Inzidenz von nosokomialen Infektionen. Mittlerweile haben viele europäische Staaten die Bedeutung der Überwachung postoperativer Wundinfektionen wahrgenommen und gesundheitspolitische Weichenstellungen eingeleitet, sodass man nicht mehr allein auf US-amerikanische Datenbanken angewiesen ist (Brandt et al. 2006; Mannien et al. 2008; Astagneau et al. 2009).
Manche Länder haben eine Meldepflicht eingeführt. England hat beispielsweise seit April 2004 eine obligatorische Meldepflicht für schwere Wundinfektionen nach orthopädischen Eingriffen (Haustein et al. 2011). In Deutschland gilt ab 2017 ein Qualitätssicherungsverfahren mit Meldepflicht für postoperative Wundinfektionen bei erwachsenen Patienten (www.iqtig.org). In den meisten Studien mit länger etablierter Erfassung (>3 Jahre) ist ein Surveillanceeffekt sichtbar – mit einem Trend zur Abnahme der Inzidenz von postoperativen Wundinfektionen. Dies ist auch in Deutschland der Fall (Tab. 4) (Brandt et al. 2006).
Tab. 4
Reduktion von postoperativen Wundinfektionen in bereits über 3 Jahre am OP-KISS beteiligten Krankenhäuser. Auswahl von 4 wichtigen Indikatoroperationen. (Nach: Gastmeier et al. 2004)
Operation
Anzahl der über 3 Jahre teilnehmenden Kliniken
Wundinfektionsraten im Verlauf der Teilnahme (%)
Reduktion (%)
1. Jahr
2. Jahr
3. Jahr
Cholezystektomie
25
1,6
1,1
1,3
14
Herniotomie
25
1,8
1,3
1,2
35
Hüftendoprothese
11
1,6
1,4
0,9
42
16
2,0
1,5
1,1
44
Ausnahmen bestätigen die Regel. Daten aus der Westschweiz zeigten keine Abnahme der Wundinfektionen über einen längeren Zeitraum, was wahrscheinlich auf eine mangelnde Kommunikation der Überwachungsdaten zurückzuführen ist (Staszewicz et al. 2014). Mehrere Beobachtungsstudien zeigten, dass nach einem kurzen Beobachtungszeitraum von 2 Jahren noch kein Surveillanceeffekt festzustellen war (Poulsen und Jepsen 1995; Wilson et al. 1998). Der positive Effekt der kontinuierlichen Überwachung der Inzidenz postoperativer Wundinfektionen kann auf eine verbesserte Erfassung und Identifikation von Problembereichen zurückgeführt werden sowie auf einen „Beobachter-Effekt“. Dieses Phänomen tritt auf, sobald Mitarbeiter eine ständige Überwachung mit Feedback bemerken und daher die Qualität ihrer Tätigkeit verbessern.
Im Folgenden werden wichtige epidemiologische Daten über die Häufigkeit und Verteilung von postoperativen Wundinfektionen in Deutschland und Nordamerika präsentiert (für laparoskopische Eingriffe). Es gilt allerdings darauf hinzuweisen, dass trotz ähnlicher Definitionen die Methodik (vor allem Durchführung von „post-discharge surveillance“) unterschiedlich ist und daher für unterschiedliche Resultate in verschiedenen Abteilungen, Krankenhäusern oder Regionen sorgen kann (Hall et al. 2013; Limon et al. 2014).
Cave
Die Nachbeobachtungsperiode (post-discharge surveillance) ist ein kritischer Aspekt der Überwachung, da zwischen 20 und 70 % aller postoperativen Wundinfektionen sich erst nach Entlassung manifestieren (Holtz und Wenzel 1992; Sands et al. 1996; Weiss et al. 1999; Avato und Lai 2002). Die Nachbeobachtungsperiode sollte bei Eingriffen ohne Implantate mindestens 15 Tage betragen (Olson und Lee 1990; Gastmeier et al. 2003); dies ist aber in der Routine wegen des relativ hohen Aufwandes oft kaum zu realisieren.
Follow-up-Methoden, um Infektionen nach Entlassung zu erfassen, beinhalten Wiedereinbestellung, Telephonanrufe beim Patienten, Kontaktaufnahme mit dem Hausarzt, Fragebögen für die Chirurgen und computergestützte Erfassungssysteme (Fanning et al. 1995; Sands et al. 1999; Taylor et al. 2003; Reilly et al. 2005; Nthumba et al. 2010).

Daten aus Deutschland

Das KISS-Erfassungssystem des Nationalen Referenzzentrums (NRZ) für Surveillance von nosokomialen Infektionen erfasst seit 1997 postoperative Wundinfektionen (OP-KISS; Kap. Surveillance nosokomialer Infektionen). Es konzentriert sich auf mehrere Indikatoroperationsarten, die häufig durchgeführt werden, und stratifiziert Patienten nach dem Risikoindex des NNIS-Systems. Zur erleichterten Interpretation berechnet das NRZ für jede teilnehmende Abteilung die standardisierte Wundinfektionsrate pro ausgewählte OP-Art. Aktuelle Referenzdaten, die alle 6 Monate aktualisiert werden, sind im Internet abrufbar auf der Website http://www.nrz-hygiene.de/surveillance/kiss/op-kiss/.
Das KISS-System beinhaltet auch eine Komponente für ambulant durchgeführte Operationen (AMBU-KISS). Es bestätigte sich im AMBU-KISS, wie bereits in Frankreich und den USA gezeigt, dass nur wenige Wundinfektionen nach ambulanten Eingriffen diagnostiziert werden. Nichtsdestotrotz bestehen auch im ambulanten Bereich einige Möglichkeiten der verbesserten Infektionsprävention (Schaefer et al. 2010).

US-amerikanische Daten

Die NNIS-Daten werden seit über 20 Jahren erhoben und basieren auf einer multizentrischen Infektionserfassung in mehr als 300 US-amerikanischen Zentren. Die Daten werden regelmäßig veröffentlicht. Sie können im Internet eingesehen und als Vergleichsmaßstab herangezogen werden (http://www.cdc.gov/nhsn/index.html).

Daten aus der Pädiatrie

Obwohl Wundinfektionen auch in der Pädiatrie auftreten können, sind die Raten in der Regel niedriger als bei Erwachsenen (Allpress et al. 2004). Im Durchschnitt tritt bei pädiatrischen Operationen eine Infektion bei 1,8 % (1,1–6,3 %) der Kinder auf (Balkhy und Zingg 2014). Mehrere Berichte über nosokomiale Infektionen in der Kinderherzchirurgie konnten dokumentieren, dass den größten Anteil an nosokomialen Infektionen die Wundinfektionen darstellten (Pollock et al. 1990; Allpress et al. 2004; Adler et al. 2014).
Eine US-amerikanische Gruppe hat ein risikoadjustiertes Überwachung- und Präventionsprogramm von Wundinfektionen bei Kindern gestartet (Bruny et al. 2013; Saito et al. 2013). Dagegen gibt es bisher in Europa keine einheitliche, nationale oder internationale Überwachung von postoperativen Wundinfektionen nach pädiatrischen Routineeingriffen. Daher sind wir häufig auf Einzelstudien angewiesen, um die Epidemiologie und Risikofaktoren von Wundinfektionen in dieser Patientengruppe beschreiben zu können (Sharp et al. 2013; Ryan et al. 2014; Segal et al. 2014).

Erregerspektrum

Die häufigsten Erreger von postoperativen Wundinfektionen sind Bakterien der Haut-, Nasen-Rachen- und Darmflora des Patienten (Emori und Gaynes 1993; Geubbels et al. 2000). Daher ist es nicht verwunderlich, dass Hautkeime wie S. aureus und koagulasenegative Staphylokokken sowie Enterobakterien und Enterokokken am häufigsten bei chirurgischen Wundinfektionen angetroffen werden. Man geht davon aus, dass diese im Moment der Hautinzision oder während der Operation in die Wunde gelangen. Die Daten des deutschen OP-KISS-Systems bestätigen diese seit Langem bekannte Erregerverteilung (http://www.nrz-hygiene.de/surveillance/kiss/op-kiss/).
Die endogene Flora außerhalb des direkten Operationsgebiets kann ebenfalls eine chirurgische Wundinfektion verursachen, sei es durch direkten Kontakt (Fehler in der Asepsis), hämatogen oder durch aerogene Übertragung. Diese Übertragungswege spielen vor allem dann eine Rolle, wenn Infektionen außerhalb des Operationsgebietes vorbestehen, wie z. B. bei einem Harnwegsinfekt oder einem Infekt der Luftwege. Ihre Rolle wird allerdings häufig bei der Entstehungsgeschichte von Wundinfektionen, z. B. in der Orthopädie, überschätzt (Uckay et al. 2009a, 2013). Von diesen Ausnahmen abgesehen sind jedoch chirurgische Wundinfektionen meist durch die endogene Flora im Operationsgebiet bedingt.
Grampositive Erreger verursachen die Mehrzahl aller postoperativen Wundinfektionen. Die Bedeutung von positiven Kulturen mit koagulasenegativen Staphylokokken wird allerdings kontrovers diskutiert, da es sich vor allem bei oberflächlichen Wundinfektionen nur um eine Besiedlung ohne pathologische Konsequenzen handeln kann. Die Anzahl von Wundinfektionen verursacht durch MRSA ist in Europa und den USA rückläufig, verbunden mit dem allgemeinen Rückgang von nosokomialen MRSA-Infektionen (Jain et al. 2011; Wilson et al. 2011; Gastmeier et al. 2012).
Cave
Viren (z. B. Hepatitis, HIV) können zwar bei Operationen übertragen werden und nach einer Latenzzeit systemische Infektionen bei Patient oder Operateur verursachen. Sie sind allerdings nicht in der Lage, lokale Wundinfektionen zu verursachen.
In seltenen Fällen können Legionellen, Pilze oder atypische Mykobakterien zu Infektionen und Ausbrüchen führen (Lowry et al. 1991; Weiss et al. 1999; Astagneau et al. 2001a; Parry et al. 2001; Heinemann et al. 2004). In den letzten 10 Jahren wurde mehrmals über Ausbrüche von atypischen Mykobakterien berichtet, verbunden mit plastischer Chirurgie in Kliniken in Süd- und Mittelamerika (Padoveze et al. 2007; Furuya et al. 2008; Schnabel et al. 2014). Patientinnen, die sich dort aus finanziellen Gründen operieren lassen, sind sich dieses zusätzlichen Risikos wohl kaum bewusst. Zuletzt haben Infektionen mit Mycobacterium chimaera nach herzchirurgischen Eingriffen für Aufsehen gesorgt, zurückzuführen auf verunreinigte Hypothermiegeräte. Diese Geräte werden mit gefiltertem Leitungswasser betrieben. Das Bakterium konnte in verschiedenen europäischen Spitälern im Wasser und in der Abluft der Geräte nachgewiesen werden. Während Operationen kann es möglicherweise zur Übertragung dieser Keime kommen; der genaue Übertragungsweg ist allerdings noch nicht geklärt (Schreiber et al. 2016; Sommerstein et al. 2016).
Der wohl spektakulärste Fall von Wundinfektionen mit atypischen Erregern wurde aus Frankreich berichtet, wo es zu einem großen Ausbruch von Mycobacterium- xenopi-Spinalkanalinfektionen kam (Astagneau et al. 2001a). Im Juni 1993 wurden die ersten Fälle von M.-xenopi-Infektionen bei Patienten nach Bandscheibenoperationen bekannt; bei der daraufhin eingeleiteten epidemiologischen Untersuchung (1989–1993) wurden 9 M.-xenopi-Infektionen entdeckt. Die hygienische Praxis in der betroffenen Privatklinik wurde retrospektiv beurteilt. Es wurde festgestellt, dass innerhalb von 3 Stunden 3–12 perkutane Nukleotomien nacheinander mit demselben Nukleotom durchgeführt wurden. Nach Benutzung wurde das Nukleotom mit Trinkwasser gereinigt, mit PVP-Jod-Lösung gebürstet, in einer 10 %igen Glutaraldehydlösung 10 Minuten eingelegt, mit unsterilem Trinkwasser gespült und dann trocken geschüttelt, bevor es für den nächsten Patienten gelagert wurde. Mikrochirurgische Instrumente wurden sterilisiert, aber gelegentlich auch wie oben beschrieben behandelt. M. xenopi wurde in hohen Konzentration (>500 KBE/l) aus dem Wassersystem der Klinik isoliert. Das Aufbereitungssystem der Klinik wurde unverzüglich umgestellt und die Klinik gebeten, ihre Patienten über das potenzielle Risiko zu informieren. Das führte zu keinen weiteren Fällen, aber über andere Kliniken wurden weitere Fälle identifiziert. Deshalb starteten 1997 (im Zusammenhang mit dem Prozess gegen die Klinik) die Medien eine nationale Kampagne zum Auffinden weiterer Fälle. Insgesamt wurden 36 definitive, 13 wahrscheinliche und 9 mögliche Fälle gefunden.
Diese Epidemie hatte letztlich gravierende Auswirkungen auf die Surveillance von postoperativen Infektionen in Frankreich. Sie hat dazu geführt, dass 1999 in Frankreich ein neues Gesetz eingeführt wurde, das die Infektionskontrolle auf alle Einrichtungen des Gesundheitswesens ausdehnt. Außerdem wurden neue Empfehlungen für die Aufbereitung von chirurgischen Instrumenten und Endoskopen herausgegeben.

Auswirkungen und Kosten

Postoperative Wundinfektionen können sich auf die Morbidität der Patienten auswirken, die Krankenhausaufenthaltsdauer verlängern und bei gravierenden Infektionen sogar die Letalität erhöhen (Defez et al. 2008). Eine französische Studie beobachtete z. B. 38.973 chirurgische Patienten, von denen 1344 (3,4 %) eine Infektion entwickelten; 38 % aller Todesfälle bei Patienten mit einer Wundinfektion (n=78) waren kausal auf diese zurückzuführen (Astagneau et al. 2001b). Eine andere Studie analysierte die Prognose von 286 Patienten mit Wundinfektionen durch S. aureus (Engemann et al. 2003). Die Letalität von MRSA-Wundinfektionen war 3,6-fach erhöht verglichen mit MSSA-Wundinfektionen. Nach multivariater Analyse waren MRSA-Wundinfektionen – verglichen mit der Kontrollgruppe – mit einem erhöhten Sterblichkeitsrisiko verbunden. Zwei Schweizer Studien konnten diese Beobachtungen bestätigen (De Angelis et al. 2011; Macedo-Vinas et al. 2013).
Wichtig
Postoperative Wundinfektionen beanspruchen medizinische Ressourcen, verlängern die Krankenhausverweildauer in erheblichem Maße und sind somit ein wichtiger Kostenfaktor (Perencevich et al. 2003; Eber et al. 2010).
Verschiedene Studien haben diesen Effekt untersucht. Je nach Studiendesign und Patientenpopulation ergaben sich dabei unterschiedliche Verlängerungen der Verweildauer (Tab. 5). Trotzdem ist es in vielen Ländern immer noch gegeben, dass postoperative Wundinfektionen dem Krankenhaus zusätzliche Einnahmen bringen können durch spezifische Kodierungsformeln (Eappen et al. 2013). Es muss darüber hinaus erwähnt werden, dass das häufig angewandte Studiendesign der „matched case-control study“ (Fallkontrollstudie) dazu neigt, die Verlängerung des Krankenhausaufenthaltes und damit verbundene Kosten zu überschätzen (Schulgen et al. 2000). Inzwischen gibt es bessere Methoden zur Ermittlung der Konsequenzen von nosokomialen Infektionen, z. B. die „Zeit-bis-Ereignis-Analyse“ (De Angelis et al. 2010), vgl. auch Kap. Kosten nosokomialer Infektionen.
Tab. 5
Verlängerung der Krankenhausverweildauer, verursacht durch postoperative Wundinfektionen (Daten verschiedener Einzelstudien, publiziert zwischen 2000 und 2015)
Studie (Erstautor)
Jahr
Land
Abteilung
Zusätzliche Krankenhausverweiltage
Merle (Merle et al. 2000)
2000
Frankreich
Abdominalchirurgie
7,2
Schulgen (Schulgen et al. 2000)
2000
Deutschland
Verschiedene OP-Arten
9,8–11,5
Hollenbeak (Hollenbeak et al. 2000)
2000
USA
Herzchirurgie
20
Whitehouse (Whitehouse et al. 2002)
2002
USA
Orthopädie
15
Zhan (Zhan und Miller 2003)
2003
USA
Verschiedene OP-Arten
9,4
Kasatpibal (Kasatpibal et al. 2005)
2005
Thailand
Verschiedene OP-Arten
21,3
Monge (Monge Jodra et al. 2006)
2006
Spanien
Orthopädie
31
Weber (Weber et al. 2008b)
2008
Schweiz
Verschiedene OP-Arten
16,8
De Lissovoy (de Lissovoy et al. 2009)
2009
USA
Verschiedene OP-Arten
9,7
Vogel (Vogel et al. 2010)
2010
USA
Gefäßchirurgie
10,3
Graf (Graf et al. 2010)
2010
Deutschland
Herzchirurgie
17,9
De Angelis (De Angelis et al. 2011)
2011
Schweiz
Verschiedene OP-Arten
15,2
Kusachi (Kusachi et al. 2012)
2012
Japan
Abdominal- und Herzchirurgie
20,7
Lee (Lee et al. 2013)
2013
USA
HNO-Chirurgie
6,8
Jenks (Jenks et al. 2014)
2014
England
Verschiedene OP-Arten
10
Roy (Roy et al. 2014)
2014
USA
Hysterektomie
3–6
Kobayashi (Kobayashi et al. 2015)
2014
Japan
Herzchirurgie
49

Antibiotikaprophylaxe

Ziel der perioperativen Antibiotikaprophylaxe ist die Eradikation der die Operationswunde kontaminierenden Erreger, sei es durch direkte Abtötung oder aber durch Verzögerung des Wachstums von Mikroorganismen, wodurch die Effizienz der körpereigenen Abwehrmechanismen gesteigert werden kann. Die Indikation für eine perioperative Antibiotikaprophylaxe erstreckt sich auf alle Eingriffe mit erhöhtem Infektionsrisiko sowie solche, bei denen ein Wundinfekt trotz niedrigem Risiko schwerwiegende Folgen für den Patienten hätte. Zur ersten Gruppe gehören alle sauber kontaminierten Eingriffe, d. h. Eingriffe, bei denen ein Hohlorgan unter kontrollierten Bedingungen eröffnet wird.
Wichtig
Bei kontaminierten oder infizierten Wunden ist demgegenüber eine präemptive Antibiotikatherapie – nicht eine Prophylaxe – indiziert.
Zur zweiten Gruppe mit gesicherter Indikation für eine perioperative Antibiotikaprophylaxe gehören alle Eingriffe, bei denen Fremdmaterial implantiert wird, sowie Operationen an Organen, bei denen eine Infektion mit hoher Morbidität verbunden ist (z. B. Neurochirurgie, Herzchirurgie). Die Indikation für eine perioperative Antibiotikaprophylaxe bei kleineren sauberen Eingriffen ohne Implantat (z. B. Mammachirurgie) bleibt umstritten (Platt et al. 1992; Knight et al. 2001).
Die Auswahl der Substanz ist einfach, wenn man sich an veröffentlichte Empfehlungen hält. Cephalosporine der ersten (Cefazolin) oder zweiten Generation (Cefuroxim, Cefoxitin) sind wegen des Erregerspektrums und der niedrigen Nebenwirkungsrate die am häufigsten empfohlene Substanzklasse. Antibiotika mit einem sehr breiten Wirkspektrum haben hier keinen Platz, weil es nicht Ziel der Antibiotikaprophylaxe ist, alle (theoretisch) existierenden Wundkeime zu eliminieren. Die Prophylaxe sollte vor allem wirksam sein gegen die am häufigsten isolierten Bakterien. Der Einsatz von Vancomycin in Krankenhäusern mit endemisch auftretenden MRSA bleibt umstritten und sollte erwogen werden, falls eine hohe Rate an MRSA-Wundinfektionen identifiziert wird (Zanetti et al. 2001b; Cranny et al. 2008). Gegenwärtig wird in Europa nicht empfohlen, Vancomycin und ein Cephalosporin gleichzeitig als Antibiotikaprophylaxe zu geben, obwohl es in den USA Tendenzen diesbezüglich bereits gibt.
Die Bedeutung des korrekten Zeitpunkts der Antibiotikaprophylaxe (innerhalb von 30-60 Minuten vor der Inzision) ist experimentell und klinisch gut belegt (Weber et al. 2008a). Die Studie von Classen et al. bestätigte die Vermutung, dass das Vorhandensein wirksamer Blut- und Gewebespiegel während des Eingriffs zentrale Bedeutung hat (Classen et al. 1992). Am besten hat sich das Vorgehen bewährt, die Antibiotikaprophylaxe bei Einleitung der Anästhesie zu verabreichen. Bei lang andauernden Eingriffen (>3 h) ist eine zusätzliche intraoperative Antibiotikadosis indiziert (Zanetti et al. 2001a).
In der Regel genügt die einmalige Gabe der Antibiotikaprophylaxe, wie in vielen randomisierten Studien gezeigt wurde (Petignat et al. 2008; Lador et al. 2012; Regimbeau et al. 2014). In der Herzchirurgie kann evtl. eine Prophylaxe für 24 Stunden gegeben werden (Mertz et al. 2011). Die Verlängerung der Antibiotikaprophylaxe über >24 Stunden nach der Operation bringt keinen zusätzlichen Nutzen und erhöht nur die Gefahr der Resistenzentwicklung (Harbarth et al. 2000).
Wichtig
Auf einen Nenner gebracht bedeutet adäquate Antibiotikaprophylaxe:
  • Richtiges Timing (zeitgerecht: 60–30 Minuten vor dem Hautschnitt)
  • Richtige Dosierung (therapeutische Dosis, gegebenenfalls zweite Dosis bei längeren Eingriffen)
  • Vernünftiges Spektrum (in der Regel Cephalosporin der ersten oder zweiten Generation)
  • Keine nicht indizierte Verlängerung nach der OP

Zusammenfassung und Ausblick

Postoperative Wundinfektionen sind die häufigste Komplikation nach chirurgischen Eingriffen. Sie werden verursacht durch ein Zusammenspiel verschiedener Faktoren:
  • Relevante Konzentration von Mikroorganismen, die während der Operation in die Wunde gelangen
  • Virulenz dieser Mikroorganismen
  • Lokale Wundbedingungen (Nekrose oder Fremdmaterial)
  • Abwehrmechanismen des Patienten
Die Verhütung von Wundinfektionen kann durch verschiedene Methoden erreicht werden und wird im Einzelnen in Kap. Operative Medizin: Hygienische Maßnahmen beschrieben. Das bakterielle Inokulum kann durch eine gute präoperative Vorbereitung, optimale Hygiene während der Operation und richtig angewandte Antibiotikaprophylaxe reduziert werden. Eine saubere Operationstechnik reduziert das Risiko von Gewebsnekrosen und Blutungen, die ansonsten Nährboden für Infektionen werden. Normothermie und Blutzuckerkontrolle sind neuere Konzepte, die das Potenzial haben, Infektionsraten weiter zu verringern. Die Prävention von einem Drittel aller bisher auftretenden Wundinfektionen sollte Ziel der nächsten 10 Jahre sein.
Literatur
Adler AL, Smith J, Permut LC, McMullan DM, Zerr DM (2014) Significance of positive mediastinal cultures in pediatric cardiovascular surgical procedure patients undergoing delayed sternal closure. Ann Thorac Surg. 2014 Aug;98(2):685–90
Allpress AL, Rosenthal GL, Goodrich KM, Lupinetti FM, Zerr DM (2004) Risk factors for surgical site infections after pediatric cardiovascular surgery. Pediatr Infect Dis J 23(3):231–234PubMedCrossRef
Anderson DJ, Podgorny K, Berrios-Torres SI, Bratzler DW, Dellinger EP, Greene L, Nyquist AC, Saiman L, Yokoe DS, Maragakis LL, Kaye KS (2014) Strategies to prevent surgical site infections in acute care hospitals: 2014 update. Infect Control Hosp Epidemiol 35(6):605–627PubMedPubMedCentralCrossRef
Astagneau P, Desplaces N, Vincent V, Chicheportiche V, Botherel A, Maugat S, Lebascle K, Leonard P, Desenclos J, Grosset J, Ziza J, Brucker G (2001a) Mycobacterium xenopi spinal infections after discovertebral surgery: investigation and screening of a large outbreak. Lancet 358(9283):747–751PubMedCrossRef
Astagneau P, Rioux C, Golliot F, Brucker G (2001b) Morbidity and mortality associated with surgical site infections: results from the 1997-1999 INCISO surveillance. J Hosp Infect 48(4):267–274PubMedCrossRef
Astagneau P, L'Heriteau F, Daniel F, Parneix P, Venier AG, Malavaud S, Jarno P, Lejeune B, Savey A, Metzger MH, Bernet C, Fabry J, Rabaud C, Tronel H, Thiolet JM, Coignard B (2009) Reducing surgical site infection incidence through a network: results from the French ISO-RAISIN surveillance system. J Hosp Infect 72(2):127–134PubMedCrossRef
Avato JL, Lai KK (2002) Impact of postdischarge surveillance on surgical-site infection rates for coronary artery bypass procedures. Infect Control Hosp Epidemiol 23(7):364–367PubMedCrossRef
Balkhy HH, Zingg W (2014) Update on infection control challenges in special pediatric populations. Curr Opin Infect Dis. 2014 Aug. 27(4):370–8
Bennett-Guerrero E, Ferguson TB Jr, Lin M, Garg J, Mark DB, Scavo VA Jr, Kouchoukos N, Richardson JB Jr, Pridgen RL, Corey GR (2010) Effect of an implantable gentamicin-collagen sponge on sternal wound infections following cardiac surgery: a randomized trial. JAMA 304(7):755–762PubMedCrossRef
Berrios-Torres SI, Mu Y, Edwards JR, Horan TC, Fridkin SK (2012) Improved risk adjustment in public reporting: coronary artery bypass graft surgical site infections. Infect Control Hosp Epidemiol 33(5):463–469PubMedCrossRef
Brandt C, Hansen S, Sohr D, Daschner F, Ruden H, Gastmeier P (2004) Finding a method for optimizing risk adjustment when comparing surgical-site infection rates. Infect Control Hosp Epidemiol 25(4):313–318PubMedCrossRef
Brandt C, Sohr D, Behnke M, Daschner F, Ruden H, Gastmeier P (2006) Reduction of surgical site infection rates associated with active surveillance. Infect Control Hosp Epidemiol 27(12):1347–1351PubMedCrossRef
Brummer S, Brandt C, Sohr D, Gastmeier P (2008) Does stratifying surgical site infection rates by the National Nosocomial Infection Surveillance risk index influence the rank order of the hospitals in a surveillance system? J Hosp Infect 69(3):295–300PubMedCrossRef
Bruny JL, Hall BL, Barnhart DC, Billmire DF, Dias MS, Dillon PW, Fisher C, Heiss KF, Hennrikus WL, Ko CY, Moss L, Oldham KT, Richards KE, Shah R, Vinocur CD, Ziegler MM (2013) American College of surgeons national surgical quality improvement program pediatric: a beta phase report. J Pediatr Surg 48(1):74–80PubMedCrossRef
Campos ML, Cipriano ZM, Freitas PF (2001) Suitability of the NNIS index for estimating surgical-site infection risk at a small university hospital in Brazil. Infect Control Hosp Epidemiol 22(5):268–272PubMedCrossRef
Classen DC, Evans RS, Pestotnik SL, Horn SD, Menlove RL, Burke JP (1992) The timing of prophylactic administration of antibiotics and the risk of surgical-wound infection. N Engl J Med 326:281–286PubMedCrossRef
Cranny G, Elliott R, Weatherly H, Chambers D, Hawkins N, Myers L, Sculpher M, Eastwood A (2008) A systematic review and economic model of switching from non-glycopeptide to glycopeptide antibiotic prophylaxis for surgery. Health Technol Assess 12(1):iii–iv, xi-xii, 1–147PubMedCrossRef
Culver DH, Horan TC, Gaynes RP, Martone WJ, Jarvis WR, Emori TG, Banerjee SN, Edwards JR, Tolson JS, Henderson TS (1991) Surgical wound infection rates by wound class, operative procedure, and patient risk index. National Nosocomial Infections Surveillance System. Am J Med 91:152S–157SPubMedCrossRef
Danzmann L, Gastmeier P, Schwab F, Vonberg RP (2013) Health care workers causing large nosocomial outbreaks: a systematic review. BMC Infect Dis 13:98PubMedPubMedCentralCrossRef
De Angelis G, Murthy A, Beyersmann J, Harbarth S (2010) Estimating the impact of healthcare-associated infections on length of stay and costs. Clin Microbiol Infect 16(12):1729–1735PubMedCrossRef
De Angelis G, Allignol A, Murthy A, Wolkewitz M, Beyersmann J, Safran E, Schrenzel J, Pittet D, Harbarth S (2011) Multistate modelling to estimate the excess length of stay associated with meticillin-resistant Staphylococcus aureus colonisation and infection in surgical patients. J Hosp Infect 78(2):86–91PubMedCrossRef
de Lissovoy G, Fraeman K, Hutchins V, Murphy D, Song D, Vaughn BB (2009) Surgical site infection: incidence and impact on hospital utilization and treatment costs. Am J Infect Control 37(5):387–397PubMedCrossRef
de Oliveira AC, Ciosak SI, Ferraz EM, Grinbaum RS (2006) Surgical site infection in patients submitted to digestive surgery: risk prediction and the NNIS risk index. Am J Infect Control 34(4):201–207PubMedCrossRef
Defez C, Fabbro-Peray P, Cazaban M, Boudemaghe T, Sotto A, Daures JP (2008) Additional direct medical costs of nosocomial infections: an estimation from a cohort of patients in a French university hospital. J Hosp Infect 68(2):130–136PubMedCrossRef
Eappen S, Lane BH, Rosenberg B, Lipsitz SA, Sadoff D, Matheson D, Berry WR, Lester M, Gawande AA (2013) Relationship between occurrence of surgical complications and hospital finances. JAMA 309(15):1599–1606PubMedCrossRef
Eber MR, Laxminarayan R, Perencevich EN, Malani A (2010) Clinical and economic outcomes attributable to health care-associated sepsis and pneumonia. Arch Intern Med 170(4):347–353PubMedCrossRef
Elek SD, Conen PE (1957) The virulence of Staphylococcus pyogenes for man. A study of the problem of wound infection. Br J Exp Pathol 38:573–586PubMedPubMedCentral
Emori TG, Gaynes RP (1993) An overview of nosocomial infections, including the role of the microbiology laboratory. Clin Microbiol Rev 6:428–442PubMedPubMedCentralCrossRef
Engemann JJ, Carmeli Y, Cosgrove SE, Fowler VG, Bronstein MZ, Trivette SL, Briggs JP, Sexton DJ, Kaye KS (2003) Adverse clinical and economic outcomes attributable to methicillin resistance among patients with Staphylococcus aureus surgical site infection. Clin Infect Dis 36(5):592–598PubMedCrossRef
Fanning C, Johnston BL, MacDonald S, LeFort-Jost S, Dockerty E (1995) Postdischarge surgical site infection surveillance. Can J Infect Control 10(3):75–79PubMed
Frei E, Hodgkiss-Harlow K, Rossi PJ, Edmiston CE Jr, Bandyk DF (2011) Microbial pathogenesis of bacterial biofilms: a causative factor of vascular surgical site infection. Vasc Endovascular Surg 45(8):688–696PubMedCrossRef
Furuya EY, Paez A, Srinivasan A, Cooksey R, Augenbraun M, Baron M, Brudney K, Della-Latta P, Estivariz C, Fischer S, Flood M, Kellner P, Roman C, Yakrus M, Weiss D, Granowitz EV (2008) Outbreak of Mycobacterium abscessus wound infections among „lipotourists“ from the United States who underwent abdominoplasty in the Dominican Republic. Clin Infect Dis 46(8):1181–1188PubMedCrossRef
Gastmeier P, Geffers C, Ruden H, Daschner FD, Hansis ML, Kalbe P, Schweins M, Mielke M, Nassauer A (2003) Erläuterungen zu den Empfehlungen der Kommission für Krankenhaushygiene und Infektionsprävention zur Surveillance von postoperativen Wundinfektionen in Einrichtungen für das ambulante Operieren. Bundesgesundheitsbl – Gesundheitsforsch – Gesundheitsschutz 46:765–769CrossRef
Gastmeier P, Brandt C, Sohr D, Babikir R, Mlageni D, Daschner F, Ruden H (2004) Surgical site infections in hospitals and outpatient settings. Results of the German nosocomial infection surveillance system (KISS). Bundesgesundheitsbl Gesundheitsforsch Gesundheitsschutz 47(4):339–344CrossRef
Gastmeier P, Schwab F, Behnke M, Geffers C (2012) Decreasing healthcare-associated infections (HAI) is an efficient method to decrease healthcare-associated Methicillin-resistant S.aureus (MRSA) infections Antimicrobial resistance data from the German national nosocomial surveillance system KISS. Antimicrob Resist Infect Control 1(1):3PubMedPubMedCentralCrossRef
Gaynes RP, Culver DH, Horan TC, Edwards JR, Richards C, Tolson JS (2001) Surgical site infection (SSI) rates in the United States, 1992-1998: the National Nosocomial Infections Surveillance System basic SSI risk index. Clin Infect Dis 33(Suppl 2):S69–S77PubMedCrossRef
Gervaz P, Bandiera-Clerc C, Buchs NC, Eisenring MC, Troillet N, Perneger T, Harbarth S (2012) Scoring system to predict the risk of surgical-site infection after colorectal resection. Br J Surg 99(4):589–595PubMedCrossRef
Geubbels EL, Mintjes-de Groot AJ, van den Berg JM, de Boer AS (2000) An operating surveillance system of surgical-site infections in The Netherlands: results of the PREZIES national surveillance network. Preventie van Ziekenhuisinfecties door Surveillance. Infect Control Hosp Epidemiol 21(5):311–318PubMedCrossRef
Geubbels EL, Grobbee DE, Vandenbroucke-Grauls CM, Wille JC, de Boer AS (2006) Improved risk adjustment for comparison of surgical site infection rates. Infect Control Hosp Epidemiol 27(12):1330–1339PubMedCrossRef
Graf K, Ott E, Vonberg RP, Kuehn C, Haverich A, Chaberny IF (2010) Economic aspects of deep sternal wound infections. Eur J Cardiothorac Surg 37(4):893–896PubMedCrossRef
Grandbastien B, Bernet C, Parneix P, Branger B, Hommel C, Lepoutre A (2004) Epidemiology of surgical site infections in France: national surveillance 1999–2002. Annual SHEA meeting, Philadelphia, SHEA
Hall L, Halton K, Bailey EJ, Page K, Whitby M, Paterson DL, Graves N (2013) Post-discharge surgical site surveillance – where to from here? J Hosp Infect 84(3):268PubMedCrossRef
Harbarth S, Uckay I (2004) Are there patients with peritonitis who require empiric therapy for enterococcus? Eur J Clin Microbiol Infect Dis 23(2):73–77PubMedCrossRef
Harbarth S, Samore MH, Lichtenberg D, Carmeli Y (2000) Prolonged antibiotic prophylaxis after cardiovascular surgery and its effect on surgical site infections and antimicrobial resistance. Circulation 101(25):2916–2921PubMedCrossRef
Haustein T, Gastmeier P, Holmes A, Lucet JC, Shannon RP, Pittet D, Harbarth S (2011) Use of benchmarking and public reporting for infection control in four high-income countries. Lancet Infect Dis 11(6):471–481PubMedCrossRef
Heinemann S, Symoens F, Gordts B, Jannes H, Nolard N (2004) Environmental investigations and molecular typing of Aspergillus flavus during an outbreak of postoperative infections. J Hosp Infect 57(2):149–155PubMedCrossRef
Hennessey DB, Burke JP, Ni-Dhonochu T, Shields C, Winter DC, Mealy K (2010) Preoperative hypoalbuminemia is an independent risk factor for the development of surgical site infection following gastrointestinal surgery: a multi-institutional study. Ann Surg 252(2):325–329PubMedCrossRef
Hollenbeak CS, Murphy DM, Koenig S, Woodward RS, Dunagan WC, Fraser VJ (2000) The clinical and economic impact of deep chest surgical site infections following coronary artery bypass graft surgery. Chest 118(2):397–402PubMedCrossRef
Holtz TH, Wenzel R (1992) Postdischarge surveillance for nosocomial wound infection: a brief review and commentary. Am J Infect Control 20:206–213PubMedCrossRef
Horan TC, Gaynes RP, Martone WJ, Jarvis WR, Emori TG (1992) CDC definitions of nosocomial surgical site infections, 1992: a modification of CDC definitions of surgical wound infections. Infect Control Hosp Epidemiol 13(10):606–608PubMedCrossRef
Jain R, Kralovic SM, Evans ME, Ambrose M, Simbartl LA, Obrosky DS, Render ML, Freyberg RW, Jernigan JA, Muder RR, Miller LJ, Roselle GA (2011) Veterans Affairs initiative to prevent methicillin-resistant Staphylococcus aureus infections. N Engl J Med 364(15):1419–1430PubMedCrossRef
Jenks PJ, Laurent M, McQuarry S, Watkins R (2014) Clinical and economic burden of surgical site infection (SSI) and predicted financial consequences of elimination of SSI from an English hospital. J Hosp Infect 86(1):24–33PubMedCrossRef
Kasatpibal N, Thongpiyapoom S, Narong MN, Suwalak N, Jamulitrat S (2005) Extra charge and extra length of postoperative stay attributable to surgical site infection in six selected operations. J Med Assoc Thai 88(8):1083–1091PubMed
Kirby JP, Mazuski JE (2009) Prevention of surgical site infection. Surg Clin North Am 89(2):365–389, viiiPubMedCrossRef
Knight R, Charbonneau P, Ratzer E, Zeren F, Haun W, Clark J (2001) Prophylactic antibiotics are not indicated in clean general surgery cases. Am J Surg 182(6):682–686PubMedCrossRef
Kobayashi J, Kusachi S, Sawa Y, Motomura N, Imoto Y, Makuuchi H, Tanemoto K, Shimahara Y, Sumiyama Y (2015) Socioeconomic effects of surgical site infection after cardiac surgery in Japan. Surg Today. 2015 Apr;45(4):422–8
Krizek TJ, Robson MC (1975) Biology of surgical infection. Surg Clin North Am 55(6):1261–1267PubMedCrossRef
Kusachi S, Kashimura N, Konishi T, Shimizu J, Kusunoki M, Oka M, Wakatsuki T, Kobayashi J, Sawa Y, Imoto H, Motomura N, Makuuchi H, Tanemoto K, Sumiyama Y (2012) Length of stay and cost for surgical site infection after abdominal and cardiac surgery in Japanese hospitals: multi-center surveillance. Surg Infect (Larchmt) 13(4):257–265CrossRef
Lador A, Nasir H, Mansur N, Sharoni E, Biderman P, Leibovici L, Paul M (2012) Antibiotic prophylaxis in cardiac surgery: systematic review and meta-analysis. J Antimicrob Chemother 67(3):541–550PubMedCrossRef
Lee MK, Dodson TB, Karimbux NY, Nalliah RP, Allareddy V (2013) Effect of occurrence of infection-related never events on length of stay and hospital charges in patients undergoing radical neck dissection for head and neck cancer. Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol 116(2):147–158PubMedCrossRef
Limon E, Shaw E, Badia JM, Piriz M, Escofet R, Gudiol F, Pujol M, V. I. Program and Reipi (2014) Post-discharge surgical site infections after uncomplicated elective colorectal surgery: impact and risk factors. The experience of the VINCat Program. J Hosp Infect 86(2):127–132PubMedCrossRef
Lowry PW, Blankenship RJ, Gridley W, Troup NJ, Tompkins LS (1991) A cluster of legionella sternal-wound infections due to postoperative topical exposure to contaminated tap water. N Engl J Med 324(2):109–113PubMedCrossRef
Macedo-Vinas M, De Angelis G, Rohner P, Safran E, Stewardson A, Fankhauser C, Schrenzel J, Pittet D, Harbarth S (2013) Burden of meticillin-resistant Staphylococcus aureus infections at a Swiss University hospital: excess length of stay and costs. J Hosp Infect 84(2):132–137PubMedCrossRef
Mannien J, van den Hof S, Muilwijk J, van den Broek PJ, van Benthem B, Wille JC (2008) Trends in the incidence of surgical site infection in the Netherlands. Infect Control Hosp Epidemiol 29(12):1132–1138PubMedCrossRef
Merle V, Germain JM, Chamouni P, Daubert H, Froment L, Michot F, Teniere P, Czernichow P (2000) Assessment of prolonged hospital stay attributable to surgical site infections using appropriateness evaluation protocol. Am J Infect Control 28(2):109–115PubMedCrossRef
Mertz D, Johnstone J, Loeb M (2011) Does duration of perioperative antibiotic prophylaxis matter in cardiac surgery? A systematic review and meta-analysis. Ann Surg 254(1):48–54PubMedCrossRef
Monge Jodra V, de Los Terreros Soler LS, Perez CD-A, Requejo CMS, Farras NP (2006) Excess length of stay attributable to surgical site infection following hip replacement: a nested case-control study. Infect Control Hosp Epidemiol 27(12):1299–1303PubMedCrossRef
Morikane K, Honda H, Yamagishi T, Suzuki S, Aminaka M (2014) Factors associated with surgical site infection in colorectal surgery: the Japan nosocomial infections surveillance. Infect Control Hosp Epidemiol 35(6):660–666PubMedCrossRef
Mu Y, Edwards JR, Horan TC, Berrios-Torres SI, Fridkin SK (2011) Improving risk-adjusted measures of surgical site infection for the national healthcare safety network. Infect Control Hosp Epidemiol 32(10):970–986PubMedCrossRef
Nthumba PM, Stepita-Poenaru E, Poenaru D, Bird P, Allegranzi B, Pittet D, Harbarth S (2010) Cluster-randomized, crossover trial of the efficacy of plain soap and water versus alcohol-based rub for surgical hand preparation in a rural hospital in Kenya. Br J Surg 97(11):1621–1628PubMedCrossRef
Olson MM, Lee JTJ (1990) Continuous, 10-year wound infection surveillance. Results, advantages, and unanswered questions. Arch Surg 125:794–803PubMedCrossRef
Padoveze MC, Fortaleza CM, Freire MP, Brandao de Assis D, Madalosso G, Pellini AC, Cesar ML, Pisani Neto V, Beltramelli MM, Chimara E, Ferrazoli L, da Silva Telles MA, Sampaio JL, Leao SC (2007) Outbreak of surgical infection caused by non-tuberculous mycobacteria in breast implants in Brazil. J Hosp Infect 67(2):161–167PubMedCrossRef
Parry MF, Grant B, Yukna M, Adler-Klein D, McLeod GX, Taddonio R, Rosenstein C (2001) Candida osteomyelitis and diskitis after spinal surgery: an outbreak that implicates artificial nail use. Clin Infect Dis 32(3):352–357PubMedCrossRef
Perencevich EN, Sands KE, Cosgrove SE, Guadagnoli E, Meara E, Platt R (2003) Health and economic impact of surgical site infections diagnosed after hospital discharge. Emerg Infect Dis 9(2):196–203PubMedPubMedCentralCrossRef
Petignat C, Francioli P, Harbarth S, Regli L, Porchet F, Reverdin A, Rilliet B, de Tribolet N, Pannatier A, Pittet D, Zanetti G (2008) Cefuroxime prophylaxis is effective in noninstrumented spine surgery: a double-blind, placebo-controlled study. Spine 33(18):1919–1924PubMedCrossRef
Platt R, Zucker JR, Zaleznik DF, Hopkins CC, Dellinger EP, Karchmer AW, Bryan CS, Burke JF, Wikler MA, Marino SK et al (1992) Prophylaxis against wound infection following herniorrhaphy or breast surgery. J Infect Dis 166(3):556–560PubMedCrossRef
Pollock EM, Ford-Jones EL, Rebeyka I, Mindorff CM, Bohn DJ, Edmonds JF, Lightfoot NE, Coles J, Williams WG, Trusler GA (1990) Early nosocomial infections in pediatric cardiovascular surgery patients. Crit Care Med 18:378–384PubMedCrossRef
Poulsen KB, Jepsen OB (1995) Failure to detect a general reduction of surgical wound infections in Danish hospitals. Dan Med Bull 42(5):485–488PubMed
Regimbeau JM, Fuks D, Pautrat K, Mauvais F, Haccart V, Msika S, Mathonnet M, Scotte M, Paquet JC, Vons C, Sielezneff I, Millat B, Chiche L, Dupont H, Duhaut P, Cosse C, Diouf M, Pocard M, F. S. Group (2014) Effect of postoperative antibiotic administration on postoperative infection following cholecystectomy for acute calculous cholecystitis: a randomized clinical trial. JAMA 312(2):145–154PubMedCrossRef
Reilly J, Noone A, Clift A, Cochrane L, Johnston L, Rowley DI, Phillips G, Sullivan F (2005) A study of telephone screening and direct observation of surgical wound infections after discharge from hospital. J Bone Joint Surg Br 87(7):997–999PubMedCrossRef
Romy S, Eisenring MC, Bettschart V, Petignat C, Francioli P, Troillet N (2008) Laparoscope use and surgical site infections in digestive surgery. Ann Surg 247(4):627–632PubMedCrossRef
Roy MC, Herwaldt LA, Embrey R, Kuhns K, Wenzel RP, Perl TM (2000) Does the Centers for Disease Control‘s NNIS system risk index stratify patients undergoing cardiothoracic operations by their risk of surgical-site infection? Infect Control Hosp Epidemiol 21(3):186–190PubMedCrossRef
Roy S, Patkar A, Daskiran M, Levine R, Hinoul P, Nigam S (2014) Clinical and economic burden of surgical site infection in hysterectomy. Surg Infect (Larchmt) 15(3):266–273CrossRef
Ruef C (2004) Requirements for infection control during surgery. Ther Umsch 61(3):211–215PubMedCrossRef
Russo PL, Spelman DW (2002) A new surgical-site infection risk index using risk factors identified by multivariate analysis for patients undergoing coronary artery bypass graft surgery. Infect Control Hosp Epidemiol 23(7):372–376PubMedCrossRef
Ryan SL, Sen A, Staggers K, Luerssen TG, Jea A, G. for the Texas Children‘s Hospital Spine Study (2014) A standardized protocol to reduce pediatric spine surgery infection: a quality improvement initiative. J Neurosurg Pediatr 2014 Sep;14(3):259–65
Saito JM, Chen LE, Hall BL, Kraemer K, Barnhart DC, Byrd C, Cohen ME, Fei C, Heiss KF, Huffman K, Ko CY, Latus M, Meara JG, Oldham KT, Raval MV, Richards KE, Shah RK, Sutton LC, Vinocur CD, Moss RL (2013) Risk-adjusted hospital outcomes for children‘s surgery. Pediatrics 132(3):e677–e688PubMedCrossRef
Sands K, Vineyard G, Platt R (1996) Surgical site infections occuring after hospital discharge. J Infect Dis 173:963–970PubMedCrossRef
Sands K, Vineyard G, Livingston J, Christiansen C, Platt R (1999) Efficient identification of postdischarge surgical site infections: use of automated pharmacy dispensing information, administrative data, and medical record information. J Infect Dis 179(2):434–441PubMedCrossRef
Schaefer MK, Jhung M, Dahl M, Schillie S, Simpson C, Llata E, Link-Gelles R, Sinkowitz-Cochran R, Patel P, Bolyard E, Sehulster L, Srinivasan A, Perz JF (2010) Infection control assessment of ambulatory surgical centers. JAMA 303(22):2273–2279PubMedCrossRef
Schnabel D, Gaines J, Nguyen DB, Esposito DH, Ridpath A, Yacisin K, Poy JA, Mullins J, Burns R, Lijewski V, McElroy NP, Ahmad N, Harrison C, Parinelli EJ, Beaudoin AL, Posivak-Khouly L, Pritchard S, Jensen BJ, Toney NC, Moulton-Meissner HA, Nyangoma EN, Barry AM, Feldman KA, Blythe D, Perz JF, Morgan OW, Kozarsky P, Brunette GW, Sotir M, Centers for Disease Control and Prevention (2014) Notes from the field: rapidly growing nontuberculous Mycobacterium wound infections among medical tourists undergoing cosmetic surgeries in the Dominican Republic--multiple states, March 2013-February 2014. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 63(9):201–202PubMed
Schreiber PW, Kuster SP, Hasse B, Bayard C, Ruegg C, Kohler P, Keller PM, Bloemberg GV, Maisano F, Bettex D, Halbe M, Sommerstein R, Sax H (2016) Reemergence of mycobacterium chimaera in heater-cooler units despite intensified cleaning and disinfection protocol. Emerg Infect Dis 22(10):1830–1833PubMedPubMedCentralCrossRef
Schulgen G, Kropec A, Kappstein I, Daschner F, Schumacher M (2000) Estimation of extra hospital stay attributable to nosocomial infections: heterogeneity and timing of events. J Clin Epidemiol 53(4):409–417PubMedCrossRef
Schuster JM, Rechtine G, Norvell DC, Dettori JR (2010) The influence of perioperative risk factors and therapeutic interventions on infection rates after spine surgery: a systematic review. Spine (Phila Pa 1976) 35(9 Suppl):S125–S137CrossRef
Segal I, Kang C, Albersheim SG, Skarsgard ED, Lavoie PM (2014) Surgical site infections in infants admitted to the neonatal intensive care unit. J Pediatr Surg 49(3):381–384PubMedCrossRef
Sharp NE, Knott EM, Iqbal CW, Thomas P, Peter SDS (2013) Accuracy of American College of surgeons national surgical quality improvement program pediatric for laparoscopic appendectomy at a single institution. J Surg Res 184(1):318–321PubMedCrossRef
Sommerstein R, Ruegg C, Kohler P, Bloemberg G, Kuster SP, Sax H (2016) Transmission of mycobacterium chimaera from heater-cooler units during cardiac surgery despite an ultraclean air ventilation system. Emerg Infect Dis 22(6):1008–1013PubMedPubMedCentralCrossRef
Staszewicz W, Eisenring MC, Bettschart V, Harbarth S, Troillet N (2014) Thirteen years of surgical site infection surveillance in Swiss hospitals. J Hosp Infect 88(1):40–47PubMedCrossRef
Taylor EW, Duffy K, Lee K, Noone A, Leanord A, King PM, O'Dwyer P (2003) Telephone call contact for post-discharge surveillance of surgical site infections. A pilot, methodological study. J Hosp Infect 55(1):8–13PubMedCrossRef
Troillet N, Widmer A (2014) Epidemiologische Überwachung und Prävention von postoperativen Infektionen. SwissNoso 19(1):1–4
Uckay I, Lubbeke A, Emonet S, Tovmirzaeva L, Stern R, Ferry T, Assal M, Bernard L, Lew D, Hoffmeyer P (2009a) Low incidence of haematogenous seeding to total hip and knee prostheses in patients with remote infections. J Infect 59(5):337–345PubMedCrossRef
Uckay I, Pittet D, Vaudaux P, Sax H, Lew D, Waldvogel F (2009b) Foreign body infections due to Staphylococcus epidermidis. Ann Med 41(2):109–119PubMedCrossRef
Uckay I, Hoffmeyer P, Lew D, Pittet D (2013) Prevention of surgical site infections in orthopaedic surgery and bone trauma: state-of-the-art update. J Hosp Infect 84(1):5–12PubMedCrossRef
Vogel TR, Dombrovskiy VY, Carson JL, Haser PB, Lowry SF, Graham AM (2010) Infectious complications after elective vascular surgical procedures. J Vasc Surg 51(1):122–129, discussion 129–130PubMedCrossRef
Weber WP, Marti WR, Zwahlen M, Misteli H, Rosenthal R, Reck S, Fueglistaler P, Bolli M, Trampuz A, Oertli D, Widmer AF (2008a) The timing of surgical antimicrobial prophylaxis. Ann Surg 247(6):918–926PubMedCrossRef
Weber WP, Zwahlen M, Reck S, Feder-Mengus C, Misteli H, Rosenthal R, Brandenberger D, Oertli D, Widmer AF, Marti WR (2008b) Economic burden of surgical site infections at a European university hospital. Infect Control Hosp Epidemiol 29(7):623–629PubMedCrossRef
Weiss CA 3rd, Statz CL, Dahms RA, Remucal MJ, Dunn DL, Beilman GJ (1999) Six years of surgical wound infection surveillance at a tertiary care center: review of the microbiologic and epidemiological aspects of 20,007 wounds. Arch Surg 134(10):1041–1048PubMedCrossRef
White A, Hambraeus A, Laurell G, Hoborn J (1992) The relative importance of the routes and sources of wound contamination during general surgery. II. Airborne. J Hosp Infect 22:41–54CrossRef
Whitehouse JD, Friedman ND, Kirkland KB, Richardson WJ, Sexton DJ (2002) The impact of surgical-site infections following orthopedic surgery at a community hospital and a university hospital: adverse quality of life, excess length of stay, and extra cost. Infect Control Hosp Epidemiol 23(4):183–189PubMedCrossRef
Wilson AP, Helder N, Theminimulle SK, Scott GM (1998) Comparison of wound scoring methods for use in audit. J Hosp Infect 39(2):119–126PubMedCrossRef
Wilson J, Guy R, Elgohari S, Sheridan E, Davies J, Lamagni T, Pearson A (2011) Trends in sources of meticillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) bacteraemia: data from the national mandatory surveillance of MRSA bacteraemia in England, 2006-2009. J Hosp Infect 79(3):211–217PubMedCrossRef
Wright SN, Gerry JS, Busowski MT, Klochko AY, McNulty SG, Brown SA, Sieger BE, Ken Michaels P, Wallace MR (2012) Gordonia bronchialis sternal wound infection in 3 patients following open heart surgery: intraoperative transmission from a healthcare worker. Infect Control Hosp Epidemiol 33(12):1238–1241PubMedCrossRef
Zanetti G, Giardina R, Platt R (2001a) Intraoperative redosing of cefazolin and risk for surgical site infection in cardiac surgery. Emerg Infect Dis 7(5):828–831PubMedPubMedCentralCrossRef
Zanetti G, Goldie SJ, Platt R (2001b) Clinical consequences and cost of limiting use of vancomycin for perioperative prophylaxis: example of coronary artery bypass surgery. Emerg Infect Dis 7(5):820–827PubMedPubMedCentralCrossRef
Zhan C, Miller MR (2003) Excess length of stay, charges, and mortality attributable to medical injuries during hospitalization. JAMA 290(14):1868–1874PubMedCrossRef